Multilocus Genotypes Indicate Differentiation Among Puccinia psidii Populations from South America and Hawaii

Yüklə 67.74 Kb.
PDF просмотр
ölçüsü67.74 Kb.




Multilocus Genotypes Indicate Differentiation Among 

Puccinia psidii Populations from South America and 



R.N. Graça


, A.C. Alfenas


, A.L. Ross-Davis


, N.B. Klopfenstein


M.-S. Kim


, T.L. Peever


, P.G. Cannon


, J.Y. Uchida


, C.Y. 



, and R.D. Hauff




Puccinia psidii  is the cause of rust disease of many 

host species in the Myrtaceae family, including guava 

(Psidium spp.), eucalypt (Eucalyptus spp.), rose apple 

(Syzygium jambos), and ʻohiʼa (Metrosideros 

polymorpha). First reported in 1884 on guava in Brazil, 

the rust has since been detected in South America 

(Argentina, Brazil, Colombia, Paraguay, Uruguay, and 

Venezuela), Central America (Costa Rica and 

Panama), Caribbean (Cuba, Dominica, Dominican 

Republic, Jamaica, Puerto Rico, Trinidad and Tobago, 

and Virgin Islands), Mexico, USA (Florida, California, 

and Hawaii), Japan, and most recently it was 

potentially found in Australia. Of present concern is 

the recent introduction of the pathogen to Hawaii, 

where it infects an endemic tree species known as 

ʻohiʼa, the dominant tree species in Hawaiiʼs remaining 

native forests. The rust also poses serious threats to 

several Myrtaceae species including Eucalyptus, a 

genus native to Australia and planted extensively in 

numerous tropical and subtropical countries. Despite 

the potential threat toward many forest ecosystems 

worldwide and the expanding geographic range of this 

disease, little is known about the genetic structure of 

P. psidii populations, migratory routes and sources of 

introductions.  To determine genetic structure 


In: Fairweather, M. Comp. 2011. Proceedings of the 58th 

Annual Western International Forest Disease Work 

Conference; 2010 October 4-8; Valemount, BC. US Forest 

Service, AZ Zone Forest Health, Flagstaff, AZ.  


Departmento de Fitopatologia, Universidade Federal de 

Vicosa, Brazil. 


USDA Forest Service, Rocky Mountain Research Station, 

Moscow, ID. 


Department of Forestry, Environment, and Systems

Kookmin University, Seoul, Korea  


Department of Plant Pathology, Washington State 

University, Pullman 


US Forest Service, Forest Health Protection, Vallejo, CA  


Department of Plant and Environmental Protection 

Sciences, University of Hawaiʻi at Mänoa, Honolulu, HI  


Division  of Forestry and Wildlife, Hawaiʻi Department of 

Land and Natural Resources, Honolulu.  

of  pathogen populations in the putative center of 

origin, approximately 150 single-pustule isolates of P. 

psidii  have been collected from diverse host species 

and locations in Brazil. These isolates were scored for 

variation at 10 microsatellite loci. Additional isolates 

have been collected from Hawaii, California, 

Paraguay, and Uruguay; and collaborators are 

currently being sought to obtain isolates from other 

regions.  Collections from reputedly introduced 

populations will facilitate inferences about the spread 

of this rust pathogen throughout the world. Preliminary 

results for Brazil indicate that: 1) considerable genetic 

diversity is present; 2) species of hosts strongly 

influence population structure; and 3) distinct 

multilocus genotypes are uniquely associated with 

specific hosts across diverse geographic locations. In 

contrast, all 49 rust isolates collected from five 

different hosts in Hawaii (Oahu, Maui, Kauai, and 

Hawaii  -  “Big Island”) share a unique, multilocus 

genotype, indicating a recent introduction of a single 

rust genotype. This information will help identify rust 

races that pose threats to global populations of 

Myrtaceae and help prevent their introduction into new 

regions. For example, none of the rust genotypes in 

Brazil are known to occur in Hawaii. At present, it 

seems prudent to focus on avoiding the introduction of 

any novel genotypes to new regions with populations 

of known hosts. Furthermore, potential recombination 

of pathogen genotypes could generate new virulent 

races with unpredictable consequences. Population 

genetics and molecular characterization of P. psidii 

isolates collected from around the world will provide 

critical information on pathways of spread and 

assessment of future risk. 




Puccinia psidii  causes rust disease on many host 

species in the Myrtaceae family (Farr and  Rossman 

2010), including guava, Surinam cherry (Eugenia 

uniflora), and ʻohiʼa  (figure  1). First reported in 1884 

on guava in south Brazil (Maclachlan 1938), the rust 

has since been detected in other regions of South 

America (Ferreira  1981; Lindquist 1982; Kern et al. 

1928; Lindquist  1982; Chardon and Toro 1934), 




Central America (Bernt  2004;  Perdomo-Sanches and 

Piepenbring 2008), Caribbean (Spaulding 1961; Baker 

and Dale 1948; Kern et al. 1933; Dale  1955; 

Stevenson  1975), Mexico (Gallegos and Cummins, 

1981), USA  (Florida, Rayachhertry et al. 1997; 

California, Mellano  2006; and Hawaii; Uchida et al. 

2006), and most recently in Japan (Kawanishi et al. 

2009). Based on P. psidiiʼs  widespread geographic 

distribution and its large host range, this rust pathogen 

is considered a serious threat to several hosts in the 

Myrtaceae family in numerous tropical and subtropical 

countries (figure 2) (Tommerup et al. 2003; Glen et al. 

2007). Of special note is rust that was found infecting 

Myrtaceae species in Australia and reported as Uredo 

rangelii, based on the tonsure found in urediniospores 

surface (Carnegie et al.  2010). However, DNA 

sequence  data  did  not  differentiate  the  rust  from 

P. psidii. Studies are needed to elucidate the disease 

etiology.  In Hawaii, P. psidii  infects an endemic tree 

species known as ʻohiʼa, the dominant tree species in 

Hawaiiʼs native forests that provides habitat for much 

of the Hawaiian flora and fauna  (Uchida et al.  2006; 

Loope  2010). This disease has also been highly 

damaging to the last remaining populations of 

endemic  Eugenia koolauensis, a federally listed 

endangered species. Of present concern is the 

potential introduction of new pathogen genotypes into 

Hawaiian Islands (Loope 2010). However, despite the 

potential threats to many forest ecosystems world-

wide and the expanding geographic range of this 

disease, little is known about the genetic structure of 

pathogen populations, migratory routes, and sources 

of introductions. 



Figure 1—Some hosts of the rust caused by Puccinia psidii. A. Eugenia uniflora  (Surinam cherry); B. Psidium guajava 

(guava); C. Myrciaria cauliflora (jaboticaba); D. Metrosideros polymorpha (ʻohiʼa) (From Alfenas et al., 2009). 


Figure 2—Current (red dot) and potential (red x) geographic distribution of Puccinia psidii. 






The main goal of this study is to provide baseline 

information to identify rust genotypes that pose threats 

to global populations of Myrtaceae. This information 

can be used to help prevent the introduction of critical 

rust genotypes into new regions and increase the 

efficacy in selecting rust-resistant host individuals. 




To determine the genetic structure of pathogen 

populations, approximately 150 single-uredinial 

isolates of P. psidii  were collected from diverse host 

species and locations in Brazil, Uruguay, and 

Paraguay. DNA was extracted from each isolate and 

subsequently scored for variation at 10 microsatellite 

loci (Zhong et al. 2007). Additionally, 49 isolates were 

collected on Metrosideros polymorpha,  M. excelsa

Eugenia koolauensis,  Syzygium jambos  and 

Rhodomytrus tomentosa  from four Hawaiian Islands 

(Oahu, Maui, Kauai, and Hawaii - “Big Island”) and, so 

far, scored for variation at 7 microsatellite loci (Zhong 

et al. 2007). Collaborators are currently being sought 

to sample isolates from other global regions, such as 

California, Florida, Puerto Rico, Central America, 

Colombia,  Venezuela, and Japan. Collections from 

these diverse geographic locations will facilitate 

inferences about the spread of this rust pathogen 

throughout the world. 




Preliminary results indicate that host species strongly 

influences  P. psidii  population structure in South 

America (figure 3). Distinct multilocus genotypes were 

uniquely associated with specific hosts across diverse 

geographic locations in South America. Higher genetic 

diversity of P. psidii was detected in Brazil compared 

to Hawaii, which is consistent with the hypothesis that 

Brazil is the evolutionary origin of this pathogen. 

However, additional samples from diverse global 

locations are  needed to confirm this hypothesis. In 

contrast, all of the 49 Hawaiian isolates had the same 

multilocus genotype across the three islands despite 

being sampled from six different species of hosts 

(figure  3). The low genetic diversity in Hawaii is 

consistent with a recent introduction of a single rust 

genotype into Hawaii. Four alleles at three loci in the 

Hawaiian sample were not found in the South 

American sample (private alleles, sensu Slatkin 1985) 

indicating that the hosts sampled in South America 

were unlikely to have been the source of the 

introduction to Hawaii. 




Structure of P. psidii populations in South America is 

strongly associated with species of hosts. Hosts may 

have selected particular P. psidii  genotypes in South 

America followed by little or no gene flow among host-

adapted pathogen genotypes. 


            _______________________________________________________________________  ______________________ 

                                                            South America                                                                                Hawaii 

Figure 3—STRUCTURE analysis showing posterior probability (y-axis) of each isolate belonging to one of six genetic clusters 

(K = 6), shown in different colors. Each isolate is represented by a vertical colored bar on the x-axis, where bars of the same 

color represent isolates assigned to the same genetic cluster. Thus, the width of the colored bar represents the number of 

isolates assigned to the genetic cluster. Numbers under genetic clusters are as follows: 1 = Eucalyptus  spp.; 2 = Psidium 

guajava; 3 = Syzygium jambos; 4= Syzygium cumini; 5 = Myciaria cauliflora; 6 = Eugenia uniflora; 7 = Psidium araca; and 8 = 

Metrosideros polymorpha + Metrosideros excelsa + Eugenia koolauensis + Syzygium jambos + Rhodomytrus tomentosa






Puccinia psidii  populations in South America are not 

geographically structured.  Although sample numbers 

are low, several host species in South America appear 

to be infected by a unique genotype of P. psidii  that 

only infects that host species. This could represent 

recent host shifts by P. psidii in South America and the 

existence of host-specific genotypes of P. psidii  in 

South America, which could also indicate the early 

stages of speciation in P. psidii


Hawaiian isolates were all of the same multilocus 

genotype, regardless of host of isolation or geographic 

location. Furthermore, this genotype is not found in 

South America suggesting that South America is not 

the source of the introduction to Hawaii. 


The apparent wide host range of P. psidii  in Hawaii 

contrasts sharply with the high fidelity and narrow host 

range that is observed in South America. The wide 

host range of the P. psidii  genotype found in Hawaii 

may indicate that this genotype represents a serious 

invasive pathogen risk if introduced to other global 

locations. Inoculation tests are needed to better 

understand the host range of the Hawaiian genotype 

of P. psidii


The introduction of any new P. psidii  genotypes into 

Hawaii  represents a potential invasive pathogen risk 

for Myrtaceous trees. Furthermore, potential 

recombination among genotypes could create new 

genotypes with unknown risks. For these reasons, it 

seems prudent to avoid the introductions of new P. 

psidii  genotypes into Hawaii and elsewhere, and 

studies should continue to better assess invasive risks 

posed by diverse genotypes.  




This work was supported by CNPq (National Counsel 

of Technological and Scientific Development), 

FAPEMIG (Research Support Foundation of Minas 

Gerais State), and Forest Health Protection -Region 5, 

Western Wildland Environmental Threat Assessment 

Center, and Joint Venture Agreement (06-JV-

11221662-221) between the USDA Forest Service 

RMRS and Washington State University. Additional 

funds from the Hawaii Invasive Species Council have 

supported work on this project. 




Alfenas, A.C., et al. 2009. Clonagem e doenças do eucalipto. 

  Editora UFV, 2edicao. Viçosa, MG, Brasil. 500p. 

Baker, R.E.D., Dale, W.T. 1948. Fungi of Barbados and the 

   Windward Islands. Mycol. Pap. 25:1-26. 

Berndt, R. 2004. A checklist of Costa Rican rust fungi. Pages 

   185-236 in Agerer, R. (ed) Frontiers in Basidiomycete 

   Mycology. IHW-Verlag. 428p. 

Chardon, C.E., Toro, R.A. 1930. Mycological explorations of 

  Colombia. J. Dept. Agric. Porto Rico. 14:195-369. 

Carnegie, A.J. and others. 2010. Uredo rangelii, a taxon of  

   the guava rust complex, newly recorded on Myrtaceae in  

   Australia. Australasian Plant Pathology 39:463-466. 

Dale, W.T. 1955. A preliminary list of Jamaican Uredinales.  

   Mycol. Pap. 60:1-21. 

Farr, D.F., Rossman, A. 2010. Fungal Databases, systematic  

   Mycology and Microbiology Laboratory, ARS, Retrieved  

   5/4/10, from  

Ferreira, F.A. 1981. Ferrugem do eucalipto – ocorrencias,  

   temperatura para germinacao de uredosporos, producao de  

   teliosporos, hospedeiro alternative e Resistencia.  

   Fitopatologia Brasileira 6:603-604. 

Gallegos, H.L., and Cummins, G.B. 1981. Uredinales (royas)  

   de Mexico, Instituto Nacional de Investigaciones Agricoles,  

   Culiacan, Sinaloa, Mexico, v.1., 400p. 

Glen, M., Alfenas, A.C., Zauza, E.A.V., Wingfield, M.J.,  

   Mohammed, C. 2007. Puccinia psidii: a threat to the  

   Australian environment and economy - a review.  

   Australasian Plant Pathology 36:1-16. 

Kawanishi, T., and others. 2009. First report of rust disease on  

   ohia and the causal fungus in Japan. Journal of Genetic  

   Plant Pathology 75:428-431. 

Kern, F.D. 1928. Fungi of Santo Domingo - II. Uredinales.  

   Mycologia 20:60-82. 

Lindquist, J.C. 1982. Royas de la Republica Argentina y  

   Zonas Limitrofes. Inst. Nacional de Tecnologia  

   Agropecuaria., 574p. 

Loope, L. 2010. A Summary of Information on the Rust  

   Puccinia psidii with Emphasis on means to Prevent intro- 

   duction of Additional Strains to Hawaii. USDI and USGS.  

   Open-File Report 2010–1082. 

MacLachlan, J.D. 1938. A rust of pimento tree in Jamaica,  

   B.W.I. Phytopathology 28:157-170. 

Mellano, V. 2006. Rust on Myrtle found in San Diego County.  

   Retail Nursery Newsletter v.1, issue 6. 

Perdomo-Sánchez, O. 2008. A new species of Puccinia and 

   new rust fungi from Panama. Myco.l Progress 7:161–168.  

Rayachhetry, M.B., 2001. Host range of Puccinia psidii, a  

   potential biological control agent of Melaleuca quinque- 

   nervia in Florida. Biological Control 22:38–45. 

Slatkin, M. 1985. Rare alleles as indicators of gene flow.  

   Evolution 39:53-65. 

Spaulding, P. 1961. Foreign Diseases of Forest Trees of the  

   World. U.S.D.A. Agric. Handb. 197:1-361. 

Stevenson, J.1975. Fungi of Puerto Rico and the American  

   Virgin Islands. Contr. Reed Herb. 23:743p. 

Tommerup, I.C., Alfenas, A.C., Old, K.M. 2003. Guava rust  

   in Brazil – a threat to Eucalyptus and other Myrtaceae.  

   New Zealand Journal of Forestry Science 33:420–428. 

Uchida, J., Zhong, S., Killgore, E. 2006. First report of a rust  

   disease on ʻohiʼa caused by Puccinia psidii in Hawaii. Plant 

   Disease 90:524. 

Zhong, S., Yang, B., Alfenas, A.C. 2008. Development of  

   microsatellite markers for the guava rust fungus, Puccinia  

   psidii. Molecular Ecology Resources 8:348–350.



Proceedings of the 58



Western International Forest Disease 

Work Conference



October 4-8, 2010


Valemount, British Columbia




Proceedings of the 58



Western International Forest Disease 

Work Conference



October 4-8, 2010


Valemount, British Columbia


Best Western Valemount



Compiled by: 

Mary Lou Fairweather 

Forest Health Protection 

Flagstaff, AZ






Patsy Palacios 

S.J. and Jessie E. Quinney  Natural Resources Research Library 

College of Natural Resources


Utah State University, Logan



©2011, WIFDWC



These  proceedings  are  not  a vailable  for  cita tion  of  publication  without  consent  of  the  authors.  Papers  are 

formatted and ha ve minor editing for language, and style, but otherwise are printed as the y were submitted.  The 

authors are responsible for content.


Verilənlər bazası müəlliflik hüququ ilə müdafiə olunur © 2016
rəhbərliyinə müraciət

    Ana səhifə