Research article

–41.

16.

Hess U, Blairy S. Facial mimicry and emotional contagion to dynamic emotional facial expressions and

their influence on decoding accuracy. Int J Psychophysiol 2001; 40:129

–41. PMID:

11165351

17.

Bologna M, Fabbrini G, Marsili L, Defazio G, Thompson PD, Berardelli A. Facial bradykinesia. J Neurol

Neurosurg Psychiatry 2013; 84:681

–5. doi:

10.1136/jnnp-2012-303993

PMID:

23236012

18.

Péron J, Dondaine T, Le Jeune F, Grandjean D, Verin M. Emotional processing in Parkinson

’s disease:

a systematic review. Mov Disord 2012; 27:186

–99. doi:

10.1002/mds.24025

PMID:

22162004

19.

Assogna F, Pontieri FE, Caltagirone C, Spalletta G. The recognition of facial emotion expressions in

Parkinson

’s disease. Eur Neuropsychopharmacol 2008; 18:835–48. doi:

10.1016/j.euroneuro.2008.07.

004

PMID:

18707851

20.

Gray HM, Tickle-Degnen L. A meta-analysis of performance on emotion recognition tasks in Parkin-

son

’s disease. Neuropsychology 2010; 24:176–91. doi:

10.1037/a0018104

PMID:

20230112

21.

Mermillod M, Vermeulen N, Droit-Volet S, Jalenques I, Durif F, Niedenthal P. Embodying Emotional

Disorders: New Hypotheses about Possible Emotional Consequences of Motor Disorders in Parkin-

son

’s Disease and Tourette’s Syndrome. ISRN Neurol 2011; 2011:306918. doi:

10.5402/2011/306918

PMID:

22389814

22.

Jacobs DH, Shuren J, Bowers D, Heilman KM. Emotional facial imagery, perception, and expression in

Parkinson

’s disease. Neurology 1995; 45:1696–702. PMID:

7675229

23.

Ricciardi L, Bologna M, Morgante F, Ricciardi D, Morabito B, Volpe D, et al. Reduced facial expressive-

ness in Parkinson

’s disease: A pure motor disorder? J Neurol Sci 2015; 358:125–30. doi:

10.1016/j.jns.

2015.08.1516

PMID:

26365284

24.

Wechsler D. Wechsler adult intelligence scale-fourth. San Antonio: Pearson; 2008.

25.

Warrington EK, James M. The visual object and space perception battery. Thames Valley Test Com-

pany Bury St Edmunds; 1991.

26.

Benton AL. Contributions to neuropsychological assessment: A clinical manual. Oxford University

Press; 1994.

27.

Dujardin K, Sockeel P, Carette A-S, Delliaux M, Defebvre L. Assessing apathy in everyday clinical prac-

tice with the short-form Lille Apathy Rating Scale. Mov Disord 2013; 28:2014

–9. doi:

10.1002/mds.

25584

PMID:

23836341

28.

Spielberger CD. State-Trait Anxiety Inventory. Wiley Online Library; 2010.

29.

Fahn S, Elton R, Committee UD, others. Unified Parkinson

’s Disease Rating Scale. Fahn S, Marsden

CD, Goldstein M, et al.(eds) Recent developments in Parkinson

’s disease II. 153–163 New York. Mac-

millan; 1987.

30.

Hoehn MM, Yahr MD. Parkinsonism: onset, progression, and mortality. 1967. Neurology 2001; 57:

S11

–26.

31.

Tomlinson CL, Stowe R, Patel S, Rick C, Gray R, Clarke CE. Systematic review of levodopa dose

equivalency reporting in Parkinson

’s disease. Mov Disord 2010; 25:2649–53. doi:

10.1002/mds.23429

PMID:

21069833

32.

Martinez-Martin P, Rodriguez-Blazquez C, Kurtis MM, Chaudhuri KR, on Behalf of the NMSS Validation

Group. The impact of non-motor symptoms on health-related quality of life of patients with Parkinson

’s

disease. Movement Disorders 2011; 26:399

–406. doi:

10.1002/mds.23462

PMID:

21264941

33.

Schrag A, Hovris A, Morley D, Quinn N, Jahanshahi M. Caregiver-burden in parkinson

’s disease is

closely associated with psychiatric symptoms, falls, and disability. Parkinsonism Relat Disord 2006;

12:35

–41. doi:

10.1016/j.parkreldis.2005.06.011

PMID:

16271496

Facial Mimicry in Parkinson's Disease

PLOS ONE | DOI:10.1371/journal.pone.0160329

July 28, 2016

17 / 20

34.

Krumhuber EG, Tamarit L, Roesch EB, Scherer KR. FACSGen 2.0 animation software: generating

three-dimensional FACS-valid facial expressions for emotion research. Emotion 2012; 12:351

–63. doi:

10.1037/a0026632

PMID:

22251045

35.

Roesch EB, Tamarit L, Reveret L, Grandjean D, Sander D, Scherer KR. FACSGen: A tool to synthesize

emotional facial expressions through systematic manipulation of facial action units. Journal of Nonver-

bal Behavior 2011; 35:1

–16.

36.

Fridlund AJ, Cacioppo JT. Guidelines for human electromyographic research. Psychophysiology 1986;

23:567

–89. PMID:

3809364

37.

R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical

Computing 2014.

38.

Douglas B, Maechler M, Bolker B, Walker S. lme4: Linear mixed-effects models using Eigen and S4. R

Package Version 2014:1

–1.

39.

Fox J, Weisberg S. An R companion to applied regression. Sage; 2010.

40.

Rosario-Martinez H. phia: post-hoc interaction analysis. R package version 0.1

–3. 2013.

41.

Mattis S. Dementia Rating Scale: DRS: Professional Manual. PAR; 1988.

42.

Alonso-Recio L, Martín P, Rubio S, Serrano JM. Discrimination and categorization of emotional facial

expressions and faces in Parkinson

’s disease. Journal of Neuropsychology 2014; 8:269–88. doi:

10.

1111/jnp.12029

PMID:

23992026

43.

Ariatti A, Benuzzi F, Nichelli P. Recognition of emotions from visual and prosodic cues in Parkinson

’s

disease. Neurological Sciences 2008; 29:219

–27. doi:

10.1007/s10072-008-0971-9

PMID:

18810595

44.

Benke T, Bösch S, Andree B. A study of emotional processing in Parkinson

’s disease. Brain and Cogni-

tion 1998; 38:36

–52. PMID:

9735177

45.

Dujardin K, Blairy S, Defebvre L, Duhem S, Noël Y, Hess U, et al. Deficits in decoding emotional facial

expressions in Parkinson

’s disease. Neuropsychologia 2004; 42:239–50. doi:

10.1016/S0028-3932

(03)00154-4

PMID:

14644109

46.

Herrera E, Cuetos F, Rodríguez-Ferreiro J. Emotion recognition impairment in Parkinson

’s disease

patients without dementia. Journal of the Neurological Sciences 2011; 310:237

–40. doi:

10.1016/j.jns.

2011.06.034

PMID:

21752398

47.

Kan Y, Kawamura M, Hasegawa Y, Mochizuki S, Nakamura K. Recognition of emotion from facial, pro-

sodic and written verbal stimuli in Parkinson

’s disease. Cortex 2002; 38:623–630. PMID:

12465672

48.

Lawrence AD, Calder AJ, McGowan SW, Grasby PM. Selective disruption of the recognition of facial

expressions of anger. Neuroreport 2002; 13:881

–884. PMID:

11997706

49.

McIntosh LG, Mannava S, Camalier CR, Folley BS, Albritton A, Konrad PE, et al. Emotion recognition

in early Parkinson

’s disease patients undergoing deep brain stimulation or dopaminergic therapy: a

comparison to healthy participants. Frontiers in Aging Neuroscience 2015; 6. doi:

10.3389/fnagi.2014.

00349

50.

Sprengelmeyer R, Young AW, Mahn K, Schroeder U, Woitalla D, Buttner T, et al. Facial expression rec-

ognition in people with medicated and unmedicated Parkinson

’s disease. Neuropsychologia 2003;

41:1047

–57. PMID:

12667540

51.

Adolphs R, Schul R, Tranel D. Intact recognition of facial emotion in Parkinson

’s disease. Neuropsy-

chology 1998; 12:253

–8. PMID:

9556771

52.

Caekebeke JF, Jennekens-Schinkel A, van der Linden ME, Buruma OJ, Roos RA. The interpretation of

dysprosody in patients with Parkinson

’s disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1991; 54:145–8.

PMID:

2019840

53.

Madeley P, Ellis AW, Mindham RH. Facial expressions and Parkinson

’s disease. Behav Neurol 1995;

8:115

–9. doi:

10.3233/BEN-1995-8207

PMID:

24487429

54.

Pell MD, Leonard CL. Facial expression decoding in early Parkinson

’s disease. Brain Res Cogn Brain

Res 2005; 23:327

–40. doi:

10.1016/j.cogbrainres.2004.11.004

PMID:

15820640

55.

Ruffman T, Henry JD, Livingstone V, Phillips LH. A meta-analytic review of emotion recognition and

aging: implications for neuropsychological models of aging. Neurosci Biobehav Rev 2008; 32:863

–81.

doi:

10.1016/j.neubiorev.2008.01.001

PMID:

18276008

56.

Péron J, Frühholz S, Vérin M, Grandjean D. Subthalamic nucleus: A key structure for emotional compo-

nent synchronization in humans. Neuroscience & Biobehavioral Reviews 2013; 37:358

–73. doi:

10.

1016/j.neubiorev.2013.01.001

57.

Salgado-Pineda P, Delaveau P, Blin O, Nieoullon A. Dopaminergic contribution to the regulation of

emotional perception. Clin Neuropharmacol 2005; 28:228

–37. PMID:

16239763

Facial Mimicry in Parkinson's Disease

PLOS ONE | DOI:10.1371/journal.pone.0160329

July 28, 2016

18 / 20

58.

Tessitore A, Hariri AR, Fera F, Smith WG, Chase TN, Hyde TM, et al. Dopamine modulates the

response of the human amygdala: a study in Parkinson

’s disease. J Neurosci 2002; 22:9099–103.

PMID:

12388617

59.

Lawrence AD, Goerendt IK, Brooks DJ. Impaired recognition of facial expressions of anger in Parkin-

son

’s disease patients acutely withdrawn from dopamine replacement therapy. Neuropsychologia

2007; 45:65

–74. doi:

10.1016/j.neuropsychologia.2006.04.016

PMID:

16780901

60.

Krumhuber EG, Kappas A, Manstead AS. Effects of dynamic aspects of facial expressions: a review.

Emotion Review 2013; 5:41

–46.

61.

Molenberghs P, Cunnington R, Mattingley JB. Brain regions with mirror properties: a meta-analysis of

125 human fMRI studies. Neurosci Biobehav Rev 2012; 36:341

–9. doi:

10.1016/j.neubiorev.2011.07.

004

PMID:

21782846

62.

Ekman P, Friesen WV. Facial Action Coding System: Investigator

’s Guide. Consulting Psychologists

Press; 1978.

63.

Dimberg U. Facial reactions to facial expressions. Psychophysiology 1982; 19:643

–7. PMID:

7178381

64.

Dimberg U, Thunberg M. Rapid facial reactions to emotional facial expressions. Scand J Psychol 1998;

39:39

–45. PMID:

9619131

65.

Dimberg U, Thunberg M, Grunedal S. Facial reactions to emotional stimuli: Automatically controlled

emotional responses. Cognition & Emotion 2002; 16:449

–471.

66.

Hess U, Bourgeois P. You smile

—I smile: emotion expression in social interaction. Biol Psychol 2010;

84:514

–20. doi:

10.1016/j.biopsycho.2009.11.001

PMID:

19913071

67.

Rymarczyk K, Biele C, Grabowska A, Majczynski H. EMG activity in response to static and dynamic

facial expressions. Int J Psychophysiol 2011; 79:330

–3. doi:

10.1016/j.ijpsycho.2010.11.001

PMID:

21074582

68.

Sato W, Fujimura T, Suzuki N. Enhanced facial EMG activity in response to dynamic facial expressions.

Int J Psychophysiol 2008; 70:70

–4. doi:

10.1016/j.ijpsycho.2008.06.001

PMID:

18598725

69.

Weyers P, Muhlberger A, Hefele C, Pauli P. Electromyographic responses to static and dynamic avatar

emotional facial expressions. Psychophysiology 2006; 43:450

–3. doi:

10.1111/j.1469-8986.2006.

00451.x

PMID:

16965606

70.

Hemmesch AR, Tickle-Degnen L, Zebrowitz LA. The influence of facial masking and sex on older

adults

’ impressions of individuals with Parkinson’s disease. Psychol Aging 2009; 24:542–9. doi:

10.

1037/a0016105

PMID:

19739910

71.

Pentland B, Gray JM, Riddle WJ, Pitcairn TK. The effects of reduced non-verbal communication in Par-

kinson

’s disease. Br J Disord Commun 1988; 23:31–4. PMID:

3245931

72.

Tickle-Degnen L, Lyons KD. Practitioners

’ impressions of patients with Parkinson’s disease: the social

ecology of the expressive mask. Soc Sci Med 2004; 58:603

–14. PMID:

14652056

73.

Korb S, Malsert J, Rochas V, Rihs TA, Rieger SW, Schwab S, et al. Gender differences in the neural

network of facial mimicry of smiles

—An rTMS study. Cortex 2015; 70:101–14. doi:

10.1016/j.cortex.

2015.06.025

PMID:

26211433

74.

Ponari M, Conson M, D

’Amico NP, Grossi D, Trojano L. Mapping correspondence between facial mim-

icry and emotion recognition in healthy subjects. Emotion 2012; 12:1398

–403. doi:

10.1037/a0028588

PMID:

22642357

75.

Pistoia F, Conson M, Trojano L, Grossi D, Ponari M, Colonnese C, et al. Impaired conscious recognition

of negative facial expressions in patients with locked-in syndrome. J Neurosci 2010; 30:7838

–44. doi:

10.1523/JNEUROSCI.6300-09.2010

PMID:

20534832

76.

Sato W, Fujimura T, Kochiyama T, Suzuki N. Relationships among facial mimicry, emotional experi-

ence, and emotion recognition. PLoS One 2013; 8:e57889. doi:

10.1371/journal.pone.0057889

PMID:

23536774

77.

Korb S, With S, Niedenthal P, Kaiser S, Grandjean D. The perception and mimicry of facial movements

predict judgments of smile authenticity. PLoS One 2014; 9:e99194. doi:

10.1371/journal.pone.0099194

PMID:

24918939

78.

Kunecke J, Hildebrandt A, Recio G, Sommer W, Wilhelm O. Facial EMG responses to emotional

expressions are related to emotion perception ability. PLoS One 2014; 9:e84053. doi:

10.1371/journal.

pone.0084053

PMID:

24489647

79.

Mallol R, Barros-Loscertales A, Lopez M, Belloch V, Parcet MA, Avila C. Compensatory cortical mecha-

nisms in Parkinson

’s disease evidenced with fMRI during the performance of pre-learned sequential

movements. Brain Res 2007; 1147:265

–71. doi:

10.1016/j.brainres.2007.02.046

PMID:

17368575

Facial Mimicry in Parkinson's Disease

PLOS ONE | DOI:10.1371/journal.pone.0160329

July 28, 2016

19 / 20

80.

Anders S, Sack B, Pohl A, Munte T, Pramstaller P, Klein C, et al. Compensatory premotor activity dur-

ing affective face processing in subclinical carriers of a single mutant Parkin allele. Brain 2012;

135:1128

–40. doi:

10.1093/brain/aws040

PMID:

22434215

81.

Hess U, Fischer A. Emotional mimicry as social regulation. Pers Soc Psychol Rev 2013; 17:142

–57.

doi:

10.1177/1088868312472607

PMID:

23348982

82.

Stel M, van Knippenberg A. The role of facial mimicry in the recognition of affect. Psychol Sci 2008;

19:984

–5. doi:

10.1111/j.1467-9280.2008.02188.x

PMID:

19000207

Facial Mimicry in Parkinson's Disease

PLOS ONE | DOI:10.1371/journal.pone.0160329

July 28, 2016

20 / 20