Reproductive ecology of Syzygium alternifolium (Myrtaceae), an endemic and endangered tropical tree species in the southern Eastern Ghats of India

Yüklə 6,2 Mb.
Pdf görüntüsü
ölçüsü6,2 Mb.
1   2   3   4

Reptilia: Squamata


Hemitheconyx caudicinctus Dumeril

African fat-tailed Gecko



Table 3. List of flower foragers on Syzygium alternifolium

N = Nectar P = + Pollen



 Threatened Taxa | | 26 August 2014 | 6(9): 6153–6171

Reproductive ecology of Syzygium alternifolium 

Raju et al.


(2000) that the flowering and fruiting events occur after 

new leaf formation in this species.  The 3-year study on 

the  flowering  phenology  of  S. alternifolium indicated 

that  mass  flowering  is  not  a  regular  event  since  the 

observations showed that flowering intensity varied, it is 

massive in the first year and moderate in the second and 

third year, and also little flowering on a few branches of 

some trees in the third year.  Such a flowering pattern 

appears  to  be  a  function  of  abrupt  changes  in  water 

availability  and  temperature  due  to  erratic  and  low 

rainfall,  and  below  optimal  NPK  nutrient  levels  in  soil 

due to rocky terrain, dry and poor stony soils with little 

in situ litter accumulation.  Sanewski (2010) stated that 

such  a  flowering  pattern  occurs  in  Syzygium species 

and  the  author  related  it  to  abrupt  changes  in  water 

availability and temperature in monsoon sites.  Troncoso 

et al. (2006) reported that flowering in Olea europaea 

is  not  an  annual  event  and  observed  a  considerable 

depletion of the N and K contents in the leaves at the 

end of the fruiting year and an increase in these values 

at  the  end  of  the  non-flowering  season.    They  stated 

that  a  recovery  of  the  mineral  content  is  required  for 

flower  bud  differentiation  to  reoccur  and  water  and 

thermal stress may induce an  imbalance  between 


Figure 5. Hourly foraging activity of Nymphalid butterflies on Syzygium alternifolium

Figure 6. Hourly foraging activity of Lycaenid and Hesperiid butterflies on Syzygium alternifolium


Time (hr)

Time (hr)



 Threatened Taxa | | 26 August 2014 | 6(9): 6153–6171

Reproductive ecology of Syzygium alternifolium 

Raju et al.


vegetative  development  and  fruiting.    Lavee  (2007) 

suggested that flowering and subsequent fruit bearing 

could be a built-in character and over all controlled by 

an interaction between vegetative growth and fruit load.  

Such  an  expression  involves  a  wide  range  of  changes 

in  activation  and  repression  of  endogenous  metabolic 

pathways.    A  continuous  and  complex  interaction 

between the ambient temperature, humidity and other 

environmental factors is involved in both the vegetative 

and reproductive development.  Sanewski (2010) stated 

that  in  most  tree  species,  adequate  starch  levels  are 

required  for  the  production  of  flowers,  particularly 

mass-flowering species, like most of the Syzygium.  Trees 

with insufficient starch levels may not flower heavily in 

that year and hence, gradually move into an alternate 

bearing  pattern.    Adequate  starch  reserves  are  a  pre-

requisite for flowering while environmental factors are 

usually the trigger.  The variation in flowering intensity in 

the mass blooming S. alternifolium could be attributable 

to starch levels available at the time of flowering season.  

Several  studies  have  documented  the  influence  of 

rainfall or water levels on the flowering intensity in mass 

blooming  Syzygium  species.    In  southern  Taiwan,  Liao 

& Lin (2001) reported that S. samarangense exhibited 

early mass flowering in summer after flooding for about 

40 days at the site.  Falcao et al. (2002) reported that S. 

malaccensis flowers twice in a single year, the first spell 

in wet season and the second spell in dry season in Brazil 

(Falcao et al. 2002).  Tarai & Kundu (2008) noted that S. 

aquem flowers twice in a single year in India.  Sanewski 

(2010) observed that S. luehmannii flowered massively 

in  the  first  spell  and  showed  minor  flowering  in  the 

second spell after unseasonal heavy rainfall in spring in 

southeast Queensland, Australia and attributed such a 

flowering  response  to  the  prevailing  temperature  and 

water  availability  (Sanewski  2010).    Law  et  al.  (2000) 

reported  that  high  rainfall  in  summer-autumn  period 

resulted  in  heavy  flowering  in  spring  for  most  of  the 

Myrtaceae  members.    Keatley  et  al.  (2002)  reported 

a  significant  relationship  between  temperature  and 

rainfall  and  flowering  in  eucalypts  over  23  years.  

Therefore, water, temperature and soil nutrient status 

appear  to  influence  and  regulate  the  flowering  event 

collectively in S. alternifolium.

The studied species of Syzygium for their breeding 

systems  indicate  that  both  self-compatible  and  self-

incompatible  species  exist  in  this  genus  but  self-

compatible species are most common (Sanewski 2010).  

S.  tierneyanum and S. nervosum in northern Australia 

(Hopper 1980; Shapcott 1998), S. cuminii in India (Reddi 

&  Rangaiah  1999–2000),  S.  rubicundum  in  Sri  Lanka 

(Stacey 2001), S. lineatum  in  Indonesia  (Lack  &  Kevan 

1984), and S. samarangense, S. jambos, S. megacarpum

Figure 7. Hourly foraging activity of hawk moth on Syzygium alternifolium


Figure 8. Percentage of foraging visits of different categories of 

insects on Syzygium alternifolium


Time (hr)

Time (hr)



 Threatened Taxa | | 26 August 2014 | 6(9): 6153–6171

Reproductive ecology of Syzygium alternifolium 

Raju et al.


and S. formosum in Thailand (Chantaranothai & Parnell 

1994) are self-compatible. S. syzygiodes is strongly self-

incompatible in Sulawesi (Williams & Adam 2010) and 

S.  cormiflorum  in  Australia  is  basically  a  xenogamous 

species (Crome & Irvine 1986).  The present study shows 

that S. alternifolium is self-incompatible and an obligate 

out-crosser.  Khan et al. (1999) also mentioned that it 

is  an  out-breeder  and  routinely  propagated  by  seed.  

Floral  overproduction  through  mass  flowering  pattern 

and production of floral rewards in all flowers through 

hermaphroditic  sexual  system  appear  to  be  evolved 

characters for the attraction of more pollinators and for 

the function of obligate out-crossing breeding system.  

However, the success of this breeding system depends 

on the cross-pollination rate which in turn is linked to 

the foraging efficiency and the frequency of inter-plant 

foraging visits by effective pollinators.  Although the plant 

is characteristically a mass bloomer, all the individuals 

do  not  flower  consecutively  and  even  those  flowering 

in consecutive years do not show mass blooming.  Such 

a flowering pattern affects the out-crossing rate as well 

as fruiting rate and hence, is a limitation for the success 

of sexual reproduction in S. alternifolium.  Nevertheless, 

the mass blooming years facilitate higher fruit set and 

provide a ‘reproductive assurance’ against moderate to 

sparse flowering years and losses due to bud and flower 

infestations which are evidenced in the present study.  

The  bud  infestation  in  S. alternifolium  is  because  of 

breeding by a moth species.  The adult moth deposits 

its eggs in young flower buds and the developing larvae 

consume the entire bud over a period of approximately 

one week.  Such a bud infestation by a moth, Polyhymno 

sp.  has  been  reported  in  S. mamillatum  (Kaiser  et  al. 


Myrtaceae  members, in general, do not have 

specialized pollination systems and attract a wide range 

of  vertebrate  and  invertebrate  floral  visitors  (Eldridge 

1970; Carpenter 1976; Hopper 1980; Hopper & Moran 

1981).    Williams  &  Adam  (2010)  documented  the 

pollination  biology  aspects  of  Syzygium  tierneyanum, 

S.  sayeri,  S.  floribundum and S.  cormiflorum.  S. 

tierneyanum is visited by 45 species of nectar feeding 

animals; honeyeaters and hawk moths are considered 

as most important pollinators due to their abundance 

and  foraging  behavior  despite  the  honeybees  being 

the  prolific  visitors.    Blossum  bats  and  honeyeaters 

contribute  about  half  of  the  pollination  rate  and  the 

rest is contributed mainly by butterflies, flies, thrips and 

wasps in S. sayeri.  The mass-flowering S. floribundum 

is  pollinated  by  a  guild  of  insects  but  bats  do  not 

visit  its  flowers  although  they  occur  in  the  area.  In  S. 

cormiflorum, birds, insects and particularly blossom bats 

are  effective  pollinators;  the  last  together  with  hawk 

moths  constitute  a  greatest  percentage  of  successful 

pollination  (Crome  &  Irvine  1986;  Williams  &  Adam 

2010).  S. paniculatum  with  generalized  pollination 

strategy is visited by a variety of insects (Payne 1991, 

1997).  In Sulawesi, S. syzygiodes and occurring in the 

lowland rain forest is entomophilous and pollinated by a 

guild of short-tongued unspecialized insects.  In Samoa, 

S. inophylloides and S. samarangense are regularly 

foraged  by  birds  (Cox  et  al.  1992).    Empirical  studies 

on the pollination of Syzygium species here are absent 

but observers have suggested that bats are important 

pollinators of these species (Wiles & Fujita 1992; Trail 

1994; Banack 1996).  In American Samoa, S. dealatum 

is  primarily  pollinated  by  the  invertebrates  and  one 

small vertebrate.  Birds and bats do not visit its flowers 

although they are present at the study site.  Further, it is 

also considered to be anemophilous due to its location 

on a highly exposed rocky point characterized by high 

wind  speeds.  Insects  are  relatively  more  important 

pollinators of S.  effusum  and  birds  and  bats  are  likely 

most important pollinators of S. neurocalyx  (Webb  & 

Solek 1996). In East Java, S. pycnanthum is reported to be 

visited by a guild of insects by Mudiana & Ariyanti (2010).  

S. mamillatum is pollinated by generalist bird species in 

Mauritius (Kaiser et al. 2008). S. mundagam in the wet 

evergreen forest of Western Ghats of India is pollinated 

exclusively by bats (Ganesh 1996).  In southern India, S. 

cuminii with chiropterophilous pollination syndrome is 

in  reality  entomophilous  and  effected  by  twenty-four 

species  of  insects  consisting  of  nocturnal,  crepuscular 

and diurnal ones (Reddi & Rangaiah 1999–2000).  But, 

these  authors  stated  that  entomophily  is  ineffective 

and  as  a  result  it  has  evolved  certain  floral  traits  that 

facilitate effective anemophily.

In S. alternifolium, the floral characters such as the 

flower-opening  during  dusk  hours,  commencement 

of  stigma  receptivity  during  late  evening  and  weak 

nectar  by  sugar  concentration  are  adaptations  for 

chiropterophily (Faegri & van der Pijl 1979; Wyatt 1983; 

Crome & Irvine 1986).  But, bats never visited the flowers 

though  they  are  common  in  the  region.    The  diurnal 

Hawk Moth Cephonodes hylas is the only species that 

visits the flowers during dusk hours.  It is a swift flier, 

gathers nectar quickly from each flower and moves fast 

between inflorescences and conspecific plants.  It strikes 

the dehisced stamens and stigma while collecting nectar 

and  contributes  primarily  to  cross-pollination  since 

the  stigma  is  not  receptive  then  in  fresh  flowers  but 

receptive in two-day old flowers.  The same moth is the 



 Threatened Taxa | | 26 August 2014 | 6(9): 6153–6171

Reproductive ecology of Syzygium alternifolium 

Raju et al.


first visitor to the flowers during early morning hours and 

contributes to cross-pollination in both one-day and two-

day old flowers.  African Fat-tailed Gecko Hemitheconyx 

caudicinctus  is  a  nectar-feeder  after  sunset  and  until 

late evening.  It does not contribute to cross-pollination 

since  it  remains  on  the  same  plant  collecting  nectar 

from fresh or old flowers.  The floral characters such as 

intense  flowering,  sweet-scented  and  actinomorphic 

flowers, shaving-brush type stamens and copious nectar 

are adaptive for generalist flower visitors.  In line with 

this, bees, wasps and butterflies are found to be prolific 

foragers during daytime up to noon-time.  The observed 

foraging behaviours of these insects indicate that Apis 

dorsata and Amegilla  sp.  among  bees  and  all  visiting 

wasps  are  important  in  effecting  cross-pollination  due 

to  their  frequent  foraging  flights  between  conspecific 

flowering  individuals  while  all  others  play  little  role  in 

promoting  cross-pollination.    All  these  insects  exhibit 

flower constancy during the entire length of flowering 

period of S. alternifolium since the flowers are important 

pollen and nectar sources.  The nectar is rich in protein 

content, sucrose sugar and also a source of six essential 

and  nine  non-essential  amino  acids  for  insects.    Both 

invertebrate  (insects)  and  vertebrate  (gecko)  foragers 

are highly benefitted during the flowering season of S. 

alternifolium,  when  food  resources  are  scarce  due  to 

the  absence  of  flowering  in  most  of  the  co-occurring 

plants  in  the  study  region.    However,  S. alternifolium 

is not an assured food source for them every year due 

to great variation in the intensity of flowering annually.  

During the years of low intensity of flowering, they shift 

to  Shorea  roxburghii and S.  tumbuggaia  which  flower 

almost at the same time.  But, the flowers of these two 

species are not preferred when mass flowering occurs in 

S. alternifolium.

In  S. alternifolium,  the  pollen  is  liberated  into  the 

ambient  environment  with  two  peak  concentrations, 

one at 19:00hr and the second at 09:00hr.  The pollen 

concentration  gradually  decreases  with  the  distance 

from  the  plant.  The  triangular  and  tricolporate  non-

sticky pollen grains that fall in the size range of 12–58 

µm are suited for anemophily (Erdtman 1952; Srivastava 

1982).    The  pollen  grains  of  S. alternifolium also have 

the same characteristics and their size is 16.6µm.  These 

characteristics and the pollen release into the ambient 

environment conform to the occurrence of anemophily.  

The  location  of  the  plant  on  the  exposed  rocky  area 

and  the  occurrence  of  high  wind  speed  are additional 

advantages  for  effective  anemophily  as  in  case  of  S. 

dealatum  in  American  Samoa  (Webb  &  Solek  1996).  

Therefore,  S. alternifolium  with  generalist  pollination 

system is adapted to both entomophily and anemophily, 

the  occurrence  of  which  is  referred  to  as  ambophily, 

sensu Yamasaki & Sakai (2013). 

Webb  &  Solek  (1996)  stated  that  the  generalist 

pollination  system  would  increase  the  probability  of 

successful establishment by Syzygium species in novel 

environments,  including  islands.    Their  statement 

appears  to  be  based  on  self-compatible  species  like 

S.  cormiflorum  which  breeds  through  geitonogamy 

and  hence  could  significantly  contribute  to  the  wide 

distribution  of  the  species.    In  the  present  study,  S. 

alternifolium with generalist pollination system cannot 

establish  in  isolated  or  novel  environments  in  the 

absence of other conspecific individuals nearby or in the 

surroundings due to self-incompatible and obligate out-

crossing breeding system.  Khan et al. (1999) reported 

that  vegetative  propagation  is  also  not  a  successful 

mode in S. alternifolium.  These  could  be  important 

limitations for the restricted distribution of the species 

only to this part of India.

In S. alternifolium, the fruit set and seed set rates are 

the same due to the production of 1-seeded fruits.  With 

generalist pollination system and ambophily, the plant 

is able to set fruit at 11% despite the presence of self-

incompatibility, inefficient insect pollination, soil water 

stress and nutrient deficiency.  Further, highly significant 

bud  infestation  by  a  moth,  flower  predation  by  the 

beetle,  Popillia impressipyga and common occurrence 

of mounds formed of buds and flowers collectively show 

significant  negative  impact  on  the  success  of  sexual 

reproduction.  Therefore,  both  intrinsic  and  external 

factors regulate the production of ultimate fruit set.

Boyer (1982) stated that the most growing conditions 

enable many plant species to initiate sufficient numbers 

of ovules to maximize reproduction.  But most plants do 

not  experience  optimal  growth  conditions  and  hence 

they  inevitably  abort  some  of  these  ovules.    Lee  & 

Bazzaz (1986) reported that the nutritional demand of 

reproduction frequently exceeds the carbon and nitrogen 

resources allocated to the ovule under environmental 

stress.    Consequently,  the  number  of  ovules  initiated 

often  exceeds  the  capacity  of  the  gynoecium  or,  by 

extension, the plant to provide adequate nutrition for 

them all.  Westgate & Boyer (1985) reported that the 

rate  of  photosynthesis  dramatically  drops  in  maize 

following water stress while Schussler & Westgate (1995) 

as a follow up study reported that this dramatic drop in 

photosynthesis results in reduced sugar transport into 

the embryo sac and in effect, it limits resources for seed 

development.  These authors also noted that in healthy 

plants, manual removal of some developing ovules 



 Threatened Taxa | | 26 August 2014 | 6(9): 6153–6171

Reproductive ecology of Syzygium alternifolium 

Raju et al.


decreases  the  overall  rate  of  abortion  by  providing 

more photosynthate for surviving ovules.  El-Keblawy & 

Lovell-Doust (1999) in a subsequent study on cucurbits 

reported  that  the  total  number  of  ovules  maturing 

into  seeds  remained  steady  while  the  rate  of  ovule 

abortion  declined  when  a  portion  of  the  ovules  were 

surgically removed from the ovary.  On the contrary, S. 

alternifolium under water stress and nutrient-deficient 

environment during dry season produces the same 

number of ovules per ovary but only one ovule forms 

the seed.  It indicates that the plant does not have any 

regulatory  mechanism  to  prevent  overproduction  of 

ovules to save energy resources for more seed output.  

Lughada & Proenca (1996) reported that in Myrtaceae 

species, the ovary usually contains more embryos than 

will form seed.  Arathi et al. (1996) and Krishnamurthy et 

al. (1997) have studied ovule abortion in S. cuminii and 

related  this  event  to  an  inhibition  of  resource  uptake 

by the sub-ordinate seeds.  They also substantiated this 

observation by experimental work in which the extracts 

from the dominant seeds, containing predominately 

indole compounds inhibited resource uptake by the sub-

ordinate seeds and hence the plant usually develops 

only 1 of 30 ovules to maturity.  Such a situation can be 

expected in its allied species, S. alternifolium in which 

also only 1 out of 21–38 ovules forms the seed.

In Syzygium genus, apomixis occurs and it is considered 

to be linked to polyembryony (Chantaranothai & Parnell 

1994; Lughadha & Proenca 1996). S. cuminii (Arathi et 

al. 1996; Krishnamurthy et al. 1997; Kader et al. 2000), 

S. javanicum (Ikeda 1979), and S.  jambolana  (Ladhar 

& Gill 1991) and S. alternifolium (Khan et al. 1995) are 

polyembryonic.    The  present  study  indicates  that  S. 

alternifolium  is  neither  apomictic  nor  polyembryonic; 

the seed characteristically produces a single seedling.

Maturation,  dispersal  and  germination  of  tree 

seeds in the seasonally dry tropical forest ecosystem 

are  synchronized  to  a  considerable  extent  to  seasons 

(Frankie  et  al.  1974;  Garwood  1982).    Dry  fruits  more 

frequently  ripen  and  disperse  seeds  during  the  dry 

season, while fleshy and pulpy fruits ripen and disperse 

seeds during the rainy season (Roth 1987).  A majority 

of  fleshy  and  pulpy  fruits  produce  seeds  that  take 

a  long  time  to  germinate,  possibly  because  of  their 

dependence  on  frugivores  for  dispersal.    These  are 

seeds  mostly  with  hard,  mechanically  resistant  coats 

that protect the embryo from damage during chewing 

or  enzymatic  action  while  passing  through  the  gut. 

Seeds of some species of this category take several 

years to germinate (Troup 1921) and length of dormancy 

could  be  a  secondary  effect  of  a  defense  mechanism.  

Other  fruits  that  depend  on  slow  decomposition  or 

insect  action  for  release  of  seeds  take  a  long  time 

to  germinate.    These  requirements  may  have  led  to 

selection for delayed germination.  Thus, it follows that, 

subsequent to maturation, three conditions determine 

the  fate  of  seeds:  dispersal  at  the  appropriate  season 

favourable  for  germination,  germination  at  favourable 

times  by  those  remaining  dormant,  until  conditions 

become conducive for germination, or germination after 

they are carried to a habitat favourable for germination.  

Corlett (1996) stated that colourful displays of ripe fruit 

likely evolved in order to attract avian dispersal agents.  

Frugivorous  birds, thus,  serve  as  selective  agents  of 

plants  by  favoring  those  species  whose  seeds  could 

disperse to potential safe sites.  The subsequent seed 

dispersal pattern not only determines the potential area 

of plant recruitment, but also serves as a template for 

subsequent  processes,  such  as  predation,  competition 

and mating (Nathan & Muller-Landau 2000).  The fruits 

of red, brown, deep brown color with pulp as a reward 

exhibit animal dispersal mode (Du et al. 2009).  On the 

contrary,  S. alternifolium  exhibits  colourful  displays 

of  unripe  and  ripe  fruits  but  they  are  never  used  by 

avians.  The fallen fruits are mostly collected by locals 

due to their edible nature and there was no fruit or seed 

predation by animals.  But, an earlier report by Mohan 

& Lakshmi (2000) stated that the fruits are relished by 

Wild Boar, Sloth Bear and herbivores such as Sambar.  

Nevertheless, only the leftover fruits or seeds have the 

chance  for  germination  and  subsequent  formation  of 

seedlings under optimal growth conditions.  Khan et al. 

(1999) reported that seeds of S. alternifolium cannot 

be  stored  for  long  periods  due  to  short  viability  and 

insect attack.  The present study also shows that most 

of the seeds of S. alternifolium are healthy, viable and 

germinate  immediately  if  favourable  soil  water  and 

nutrient conditions exist; high germination rate could be 

because of quality seed resulting from cross-pollination.  

Further,  insect  attack  on  the  fruits  or  seeds  was  not 

observed  but  the  pulpy  part  gradually  decomposed 

exposing the seed during rainy season.  Since the seed 

viability  is  short,  its  viability  span  lasts  only  until  the 

end of rainy season and hence it does not have several 

opportunities  for  germination  thereafter.    Even  when 

germinated, the seedlings experience mortality due to 

erratic  rainfall  or  interval  of  drought  within  the  rainy 

season  (Troup  1921).    Therefore,  rainy  season  is  the 

prime  determinant  of  seed  germination  and  seedling 

establishment in S. alternifolium.  This finding is in line 

with  the  generalization  made  by  Angevine  &  Chabot 

(1979) that in most tropical forests of India, a 3-month 

1   2   3   4

Verilənlər bazası müəlliflik hüququ ilə müdafiə olunur © 2020
rəhbərliyinə müraciət

    Ana səhifə