Türkiye Parazitoloji Derneği

Türkiye Parazitoloji Dergisi, 32 (3): 276 - 279, 2008  

 

 

 

 

           Türkiye Parazitol Derg. 

© Türkiye Parazitoloji Derneği  

 

 

 

 

  

         © Turkish Society for Parasitology 

Çevre Kirliliğinin İzlenmesinde Parazitlerin Rolü 

Kader YILDIZ 

Kırıkkale Üniversitesi Veteriner Fakültesi, Parazitoloji Anabilim Dalı, Kırıkkale, Türkiye 

 

ÖZET:  Ağır  metallerin  organizmalar  üzerine  zehirli  etkileri  bilinmektedir.  Kurşun,  kadmiyum,  cıva  gib i  bazı  zehirli  metaller  çeşitli 

kaynaklardan  doğaya  salınmaktadır.  Son  yıllarda  parazitizm  ve  çevre  kirliliği  arasındaki  ilişki  ile  ilgilenilmiştir.  Özellikle 

Acanthocephala  olmak  üzere  çeşitli  helmint  türleri  vücutlarına  ağır  metal  biriktirmeleri  yönünden  araştırılmıştır.  Bu  makalede  çevre 

kirliğinin izlenmesinde parazitlerin rolü tartışılmıştır. 

Anahtar Sözcükler: Ağır metal, parazit, biriktirme 

The Role of Parasites in Monitoring of Environmental Pollution 

SUMMARY:  Heavy  metals  are  known  for  their  toxic  effects  on  organisms.  The  toxic  metals  such  as  lead,  cadmium  and  mercury  are 

continuously released into the aquatic environment from different sources. The relationship between parasitism and environmental pollu-

tion has been of interest during recent years. Different helminth species, especially Acanthocephala, have been investigated in respect to 

heavy  metal  accumulation  in  their  bodies.  The  importance  of  parasites  for  monitoring  of  environmental  pollution  was  discussed  in  the 

present article. 

Key Words: Heavy metals, parasite, accumulation  

 

 

GİRİŞ

Doğadaki canlıların yaşamlarını olumsuz yönde etkileyen sorun-

lara "Çevre Kirliliği" adı verilmektedir. Çevre sorunlarının baş-

lıca  kaynakları  arasında  düzensiz  şehirleşme,  gübre  ve  zirai 

mücadele ilaçları, endüstriyel artıklar ile çöp yer almaktadır. 

Kurşun, kadmiyum ve cıva gibi bazı metaller ağır metal olarak 

adlandırılmaktadır.  Son  yıllarda  endüstrileşme  ve  hızlı  nüfus 

artışı nedeniyle özellikle de aquatik (sucul) ortamda hızla artan 

ağır metal seviyesinin canlılar üzerine toksik etkili olduğu belir-

lenmiştir  (9).  Üstelik  ağır  metallerin  besin  zinciri  aracılığı  ile 

diğer canlılara yoğunluğu artarak taşındığı saptanmıştır (10).  

Çevre  kirliliği  ile  ilgili  çalışmalarda  genellikle  doğaya  çeşitli 

yollarla  yayılan  metallerin  balıklarda  ölüm  oluşturan  akut 

toksisitesi  üzerinde  çalışılmaktadır.  Bunun  yanı  sıra  sucul 

canlıların  doğal  ortamlarında  düşük  yoğunluklardaki  toksik 

maddelere  uzun  süre  maruz  kaldığı  bilinmektedir.  Bu  durum 

bazı  fizyolojik,  biyokimyasal  ve  davranışsal  göstergeler  ile 

belirlenebilmektedir (9). Konağın genel sağlığı hakkında belir-

leyici  faktörlerden  birisi  balık  üzerinde  ya  da  içinde  sıklıkla 

gözlenen metazoon parazitlerdir. Bu parazitlerin yaygınlığı ve 

yoğunluğundaki değişiklikler balıkların yüzme aktivitesi veya 

kan  kimyasındaki  değişikliklere  göre  daha  kolay  değerlendi-

rilmektedir  (9).  Düşük  yoğunlukta  kirleticilere  maruz  kalan 

balıkların  değişen  davranışsal  karakterleri  subletal  toksisite 

göstergesi  olarak  kullanılmaktadır.  Değişen  bu  karakterler 

arasında  özellikle  balığın  beslenme  davranışı  ve  mikrohabitat 

tercihindeki değişiklikler önemlidir ( 9). 

Balıklarda  helmint  enfeksiyonuna  karşı  diğer  omurgalı  canlı-

lardakine  benzer  bir  immun  yanıt  şekillenmektedir.  Ortamda 

toksik  maddelerin  varlığında  pek  çok  immunite  basamağı 

yıkımlanmakta  olup  (9,  10),  kirliliğe  bağlı  olarak  gelişen 

immun  değişikliklerin  hastalığa  karşı  balığın  duyarlılığını 

arttırdığı belirlenmiştir (9). Ayrıca toksik maddeler balık biyo-

lojisindeki diğer özellikleri de etkileyebilmektedir.  

Parazitolojik yayınların pek çoğu parazitlerin balık sağlığı için 

tehdit  olduğunu  ileri  sürmesine  rağmen  1980’lerden  sonra 

yayımlanan  pek  çok  yayın  sucul  çevredeki  kirlilik  ve 

parazitizm  arasındaki  ilişkiden  bahsetmektedir  (8,  9,  13-24). 

Bu  yayınlarda  ekosistemdeki  önemi  ve  yaygınlığı  nedeniyle 

parazitlerin  çevresel  kalitenin  göstergesi  olarak  kullanılması 

ile ilgili denemeler yer almaktadır.  

Parazitler bu çalışmalarda biyoindikatör olarak “etki gösterge-

si”  ve  “birikim  göstergesi”  olmak  üzere  iki  gruba  ayrılarak 

incelenmektedir (13). 

Makale türü/Article type: Derleme / Review 

Geliş tarihi/Submission date: 04 Şubat/04 February 2008 

Düzeltme tarihi/Revision date: 09 Nisan/09 April 2008 

Kabul tarihi/Accepted date: 17 Nisan/17 April 2008 

Yazışma /Correspoding Author: Kader Yıldız 

Tel: (+90) (318) 357 33 01         Fax: (+90) (318) 357 33 04 

E-mail: [e-mail] 

15.Ulusal Parazitoloji Kongresi’nde (18-23 Kasım 2007,  

Kayseri ve Ürgüp) sunulmuştur. 

Çevre kirliliği ve parazitler 

 

277 

Etki göstergesi  

Cıva,  kadmiyum,  kurşun  ve  arsenik  canlılar  üzerinde  zehirli 

etki oluşturması, ayrıca bir organizmadan diğerine geçişi esna-

sında  yoğunluğunun  artması  nedeniyle  önem  kazanan  ağır 

metaller arasındadır (4,5). Dünya üzerinde kirli suların karıştı-

ğı  yerlerde  ortamın  göstergesi  olarak  genelde  midye  (5)  kul-

lanmakla  birlikte  çevre  çalışmalarında parazitlerin  de  kullanı-

labilirliğine  ilişkin  çok  sayıda  çalışma  mevcuttur  (14,  15,  22, 

25,  26).  Balık  parazitlerine  kirliliğin  etkisi  üzerine  yoğunlaş-

mış  olan  bu  çalışmalarda  çoğunlukla  Ciliata,  nematod, 

Monogenea,  cestod,  Digenea  ve  Acanthocephala  kullanılmış 

olup  Digenea  ve  Acanthocephala’ların  ağır  metallere  uygun 

göstergeler  olabileceği  belirlenmiştir  (8).  Balıkların  erişkin 

cestodlarında 

da 

metal 

birikimi 

olduğu 

görülmüş, 

Monobothrium  wagenery’nin  konağı  olan  kadife  balığının 

kaslarından  150  kez  kurşun  ve  40  kat  fazla  kadmiyum  birik-

tirmesine  rağmen  aynı  bölgeden  alınan  balıklardaki 

Acanthocephala’larda  her  iki  metal  yoğunluğu  daha  yüksek 

bulunmuştur (23). 

Balık  solungaçlarında  yaşayan  monogenik  trematodlar  çevre 

kirliliğine  etki  göstergesi  olarak  parazitlerin  rolünün  belirlen-

mesinde  kullanılmıştır.  Hem  çevre  hem  de  konak  balık  ile 

direkt  temasta  olan  bu  trematodların  çevresel  faktörlerdeki 

değişikliklere hızla reaksiyon verdiği belirlenmiştir (13). Yapı-

lan çalışmalarda  kirli  suda  yaşayan  balıkların  solungaçlarında 

parazitizmin arttığı saptanmış, kâğıt fabrikasının etkilediği bir 

gölden  alınan  balıkların  solungaçlarında  kontrollere  kıyasla 

çok  sayıda  ve  türde  Dactylogyrus  spp.  tespit  edilmiştir  (12). 

Petrol  ürünlerinin  ise  deniz  balıklarının  solungaç parazitlerini 

arttırdığı  (6),  buna  karşılık  bağırsak  parazitlerinin  ise  gözden 

kaybolmasını  sağladığı  belirlenmiştir  (7).  Ayrıca  petrokimya 

ile  kirli toprakta  yaşayan  ratlarda  da  benzer  durum  görülmüş, 

bu hayvanların mide-bağırsak helmint populasyonunda azalma 

saptanmıştır (3).  

Etki çalışmalarında bazı sıkıntılarla karşılaşılmaktadır. Bunlar 

arasında  kontrol  ortamının  zor  bulunması,  aynı  alanda  çok 

sayıda  kirletici  bulunması  nedeniyle  kirleticilerin  etkilerini 

saha  çalışmalarında  değerlendirmenin  güçlüğü,  genelleme 

yapılamaması ve parazitizm düzeyindeki değişimin tam değer-

lendirilememesi yer almaktadır. Ayrıca kirleticilerin doğası, su 

ortamının fiziko-kimyasal özellikleri, incelenen balık ve para-

zitlerin özellikleri de araştırma sonuçlarını etkilemektedir. 

Birikim göstergesi  

Bazı parazitlerin ağır metalleri vücutlarında biriktirme yetene-

ği çevrenin kimyasal durumunu değerlendirmede biyomonitor 

olarak uygulanabilirliğini sağlamaktadır. Midyeler gibi rutinde 

kullanılan  duyarlı  organizmalar  ile  kıyaslandığında  parazitle-

rin geniş coğrafi dağılıma sahip olması, çok sayıda bulunması, 

metallere  toleransının  yüksek  olması,  hareketli  olan  konağın 

yaşadığı  yerdeki  ortalama  maruz  kalma  süresinin  değerlendi-

rilmesinde  kullanılabilmesi  ve  ayrıca  deneysel  çalışmalarda 

laboratuarda  kolayca  sürdürülebilir  olması  gibi  avantajları 

mevcuttur.  Buna  karşılık  parazitlerin  konaklarından  daha  kısa 

yaşam süresine sahip olması, parazitler arasındaki metal düzey-

lerinin farklı olması, parazitin metal alma yolu ve mekanizması-

nın tam olarak bilinmemesi gibi dezavantajlar da vardır (20). 

Ağır  metal  biriktirme  kapasitesi  nedeniyle  araştırılan pek çok 

helmint 

türü 

içerisinde 

en 

ümit 

verici 

olanlar 

Acanthocephala’lardır.  Balık  Acanthocephala’larında  ağır 

metal birikimi şimdiye dek üç türde (Pomphorhynchus laevis, 

Acantocephalus lucii ve Parateuisentis ambiguus) araştırılmış-

tır (14-16, 21, 22, 27).  

Acanthocephala’ların metal birikimi hakkında saha çalışmaları 

Doğal 

enfekte 

balıklardan 

elde 

edilen 

tüm 

Acantocephala’larda  konaklarının  dokularından  daha  yüksek 

miktarda  metal  tespit  edilmiş  (14-16,  21,  22,  27)  olup  aksi 

durum  hava  kesesinde  yerleşen  bir  nematod  olan  Anguicolla 

crassus’ta gözlenmiştir (21). Çeşitli doğal enfekte balık türleri 

ile  Acantocephala’ları’nın  ağır  metal  yüklerinin  incelendiği 

çalışmalarda en yüksek metal oranı P.laevis ile enfekte kefalden 

elde  edilmiştir.  P.laevis’teki  ortalama  kurşun  ve  kadmiyum 

yoğunluğu  konak  balığın  kasından  2700  ve  400  kez,  balığın 

bulunduğu  sudan  ise  11000  ve  27000  kez  daha  yüksek  bulun-

muştur  (22).  Ergin  Acanthocephala’da  kaydedilen  yüksek  ağır 

metal yoğunluğunun aksine arakonaktaki larva formlarda metal 

birikiminin düşük olduğu gözlenmiştir (15, 16).  

Parazitteki ağır metal yoğunluğunun konaktaki yerleşim yeri ile 

ilgili olduğu belirlenmiştir. Erişkin parazit tarafından ağır metal-

ler sonkonağın bağırsak boşluğundan alınmaktadır. Bu nedenle 

balıkların  vücut  boşluğundan  elde  edilen  P.laevis’teki  metal 

yoğunluğu konak dokularından daha düşük bulunmuştur (15). 

Erişkin Acantocephala anormal ağır metal biriktirme kapasite-

si nedeniyle bulunduğu ortamdaki ağır metal için birikim gös-

tergesi olarak değerlidir. Son saha çalışmalarından elde edilen 

ilginç  bulgular  midyeye  göre  Acanthocephala’nın  sucul  çev-

reden toksik metalleri daha çok biriktirdiğini ileri sürmektedir 

(20,  24).  Parazitler  arasında  metal  yükündeki  değişkenliğin 

midye  bireylerinden  çok  yüksek  düzeyde  olduğu  gözlenmiş, 

bu farklılığı konak balığın hareketli olmasının etkilediği bildi-

rilmiştir (20).  

Acanthocephala’nın  metal  birikimi  hakkında  yapılan  

deneysel çalışmalar  

Acanthocephala’ların  ağır  metal  biriktirmelerine  ilişkin  saha 

çalışmalarından  elde  edilen  bulgular  deneysel  çalışmalarla  da 

desteklenmiştir.  Deneysel  olarak  P.laevis  ile  enfekte  edilen 

kefal  farklı  kurşun  yoğunlukları  içeren  sulara  bırakılmıştır. 

Yaklaşık  4-5  haftalık  periyottan  sonra  P.laevis’teki  kurşun 

miktarının sabit bir düzeye ulaştığı buna karşılık kefalin kara-

ciğer ve bağırsağındaki kurşun düzeyinin artmaya devam ettiği 

belirlenmiştir.  Kurşun  yükünün  balıkların  kaslarına  kıyasla 

parazitlerinde 1000 kat daha yüksek olduğu gözlenmiştir (14). 

Yıldız K.

 

 

278 

Bu  durum  parazitin  metal  biriktirmesinin  çevresel  kirlilikteki 

hızlı  değişime  yanıt  olarak  ortaya  çıktığının  göstergesidir. 

Üstelik  Acanthocephala  böyle  yüksek  miktardaki  kurşunu  bu 

kadar  kısa  sürede  vücudunda  yoğunlaştırdığı için konağı  olan 

balıktaki kurşun birikimini de etkilemektedir. 

Sures ve Siddall (14), Acanthocephala’nın kurşun alımıyla ilgili 

bir  hipotez  ileri  sürmüştür.  Bu  hipoteze  göre:  kurşun  iyonları 

tatlısu  balıklarının solungaçlarından  osmozla  geçerek  kan dola-

şımına girmekte, eritrosit membranına bağlandıktan sonra dola-

şım aracılığı ile karaciğere oradan da safra ile bağırsaklara gel-

mektedir.  İnce  bağırsağa  gelen  kurşunun  bağlandığı  steroidler 

ya bağırsak duvarından yeniden emilmekte ya da balık dışkısıy-

la  dışarı  atılmaktadır.  Acanthocephala’nın  kolesterol  ve  yağ 

asidi sentezindeki yetersizliği nedeniyle konak tarafından üreti-

len safranın parazit açısından oldukça önemli olduğu bilinmek-

tedir.  Acanthocephala’lar  safra  tuzlarını  alırken  onlara  bağlı 

organometalik  kompleksleri  de  ince  bağırsaklardan  almaktadır. 

Böylelikle enfekte balığın bağırsak boşluğundaki kurşun yoğun-

luğu  ve  dolayısıyla  da  bağırsak  duvarınca  geri  emilen  miktarı 

enfekte olmayan balığa göre önemli ölçüde azalmaktadır.  

Parazit tarafından kurşun alınımında safranın rolü memelilerde 

de çalışılmış ve bu durum Fasciola hepatica ile enfekte sığır-

larda doğrulanmıştır. Bu trematotta kurşun düzeyi konağı olan 

sığırın  kas  ve  karaciğerine  göre  172  ve  115  kat  daha  yüksek 

oranda bulunmuştur (18).  

Deniz  balıklarındaki  parazitlerde  metal  birikimi  hakkında 

sınırlı bilgi bulunmakta özellikle konak-parazit sisteminde ağır 

metal  birikimi  üzerine  suyun  tuzluluğunun  etkisi  hakkında az 

şey bilinmektedir (13). Su kaybını karşılamak için deniz suyu 

içen balığın helmintleri tatlısu balıklarının safrasında gözlenen 

organometalik kompleksler yerine oral yolla alınmış inorganik 

metal iyonları ile karşılaşmaktadır (13). 

Sucul  ortamda  metal  yoğunluğunun  izlenmesinde  balık  para-

zitlerinin potansiyel rolünün aksine memeli parazitlerinin çev-

re  çalışmalarındaki  rolünün  oldukça  sınırlı  olduğu  görülmek-

tedir  (1,  2,  17-19).  Memelilerde  metal  alınımı  ve  birikimi  ile 

ilgili  en  önemli  organlar böbrek  ve  bağırsaktır.  Bağırsak  kur-

şun için, böbrek ise kadmiyum birikimi ve atılması için önemli 

bir  organdır.  Memeliler  çeşitli  metalleri  özellikle  böbrek  yo-

luyla  dışarı  attığı  için  bağırsakta  yerleşen  parazitler  daha  az 

metal yoğunluğu ile karşılaşırlar (17).  

Memelilerde  yapılan  çalışmalarda  yalnızca  F.hepatica’nın 

balık  Acanthocephala  ve  cestodlarından  kaydedilen  değere 

yakın metal yoğunluğu taşıdığı belirlenmiştir. Kurşun parazitte 

konağın  kas,  böbrek,  karaciğerine  göre  172,  53  ve  115  kez 

daha yüksek bulunmuş, buna parazitin safra ile temasta olma-

sının sebep olduğu ve parazitin tegümenti aracılığı ile kurşunu 

aldığı tahmin edilmiştir (18). 

Macracanthorhynchus  hirudinaceus  ile  doğal  enfekte  domu-

zun  metal  yükü  kıyaslandığında parazitteki kurşun düzeyinin, 

konağın  kas,  karaciğer,  böbrek  ve  bağırsağından  sırasıyla  85, 

85,  56  ve  24  kat  yüksek  olduğu  belirlenmiş,  parazitteki  kad-

miyum düzeyi ise karaciğerden 32, böbrekten ise 5 kat yüksek 

bulunmuştur (17).  

Ağız  yoluyla  kurşun  verilen  Moniliformis  moniliformis  ile 

deneysel  enfekte  ratların  dışkılarıyla  çıkan  kurşun  miktarının 

enfekte olmayan ratlara göre daha düşük olduğu kaydedilmiş-

tir. Kurşun, parazitte konağın karaciğer, bağırsak, böbrek renal 

korteks ve medullasıyla kıyasla sırasıyla 25, 39, 2 ve 9 kat daha 

yüksek  düzeyde  saptanmıştır  (19).  Aynı  parazitle  deneysel 

enfekte ratlara kadmiyum verilmesi sonucunda ise kadmiyumun 

konağın böbrek, karaciğer ve bağırsağıyla kıyasla, parazitte 20, 

23 ve 119 kez daha yüksek olduğu görülmüştür (11). 

Parazitlerden metalleri saptamada genelde atomik absorbsiyon 

spektrofotometre ve benzeri cihazlar kullanılmaktadır. Konak-

larda  elde  edilen  parazitler  ve  konağa  ait  dokular  ayrı  ayrı 

homojenize  edildikten sonra  ağır  metal  yönünden analiz  edil-

mektedir.  Elde  edilen  veriler  kullanılarak  biyokonsantrasyon 

faktörü hesaplanmaktadır (20). 

Parazitteki ortalama 

element miktarı 

Biyokonsantrasyon faktörü  = 

Organdaki ortalama 

element miktarı 

Metallerin parazite yerleşimi ve etkileri 

Yapılan  çalışmalarda  ağır  metallerin  parazit  içinde  homojen 

dağılım  göstermediği  bulunmuştur  (23).  Kurşunun  ağırlıklı 

olarak  parazitin  çengellerinde  olduğu  belirlenmiş,  kollajen  ve 

kitinden  oluşan  çengellere  atomik  ağırlığının  benzerliğinden 

dolayı  kalsiyum  yerine  kurşun  bağlandığı  ileri  sürülmüştür. 

Cestodların posterior kısımlarının daha çok ağır metal içerdiği 

belirlenmiş,  bu  durum  posterior  kısmın  daha  uzun  süre  ağır 

metallere  maruz  kalması  ile  açıklanmıştır.  Fakat  metal  biri-

kimde  maruz  kalma  süresinin  önemli  olduğu  görüşü  başka 

parazitlerden elde edilen sonuçlar ile desteklenmemiştir (20). 

Oldukça yüksek  yoğunluklarda ve subletal etkiye potansiyeli-

ne sahip metalleri taşıyan Acanthocephala ve cestodlarda buna 

bağlı herhangi bir  mortalite  görülmemesine  rağmen  parazitle-

rin yumurta fertilitesine ve larva canlılığına metallerin etkileri 

hala  tam  olarak  bilinmemektedir.  Parazitlerin  metaller  için 

kendi  detoksifiye  mekanizmalarına  sahip  olabilecekleri  ya  da 

zaten  konak  tarafından  detoksifiye  edilmiş  metal  formlarını 

aldıkları düşünülmektedir (20). 

Acanthocephala’ların  anormal  metal  biriktirme  özellikleri  nede-

niyle sudaki düşük yoğunluktaki metaller bile tespit edilebilmek-

tedir. Ayrıca parazit  ve konak kaslarındaki metal yoğunluğu ara-

sındaki  oran  metale  maruz  kalınan  süre  ile  ilgili  bilgi  de  sağla-

maktadır.  Ortamda  bulunan  metalin  parazit  tarafından  hızlı  alın-

ması  nedeniyle  hem  konak  kasında  hem  de  parazitte  saptanan 

yüksek  metal  düzeyi  uzun  maruz  kalma  süresinin  göstergesidir. 

Eğer metal  yükü parazitte yüksek fakat kasta düşükse yaklaşık 5 

haftalık bir süredir kirliliğin geçerli olduğunun kanıtıdır (14). 

Çevre kirliliği ve parazitler 

 

279 

Endoparazitlerin balıktaki ağır metal miktarını azaltmasındaki 

rolü  yakın  zamanda  izlenmiştir.  Balıklar  yüksek  yoğunlukta 

ağır  metali  tolere  edebilir.  Balıklar  Acanthocephala’lar  ile 

enfekte  ise,  bu  parazitler  metallerin  çoğunluğunu  kendi  içle-

rinde  biriktirirler  ve  ayrıca  balıklar  çeşitli  parazitlerle  sıklıkla 

enfekte olduklarından parazitizm balıkta toksinlerin birikimini 

etkileyen potansiyel faktör olarak düşünülür. 

Bu  sonuçlar  parazitizmin  tanımında  ve  konak  parazit  ilişkile-

rinin anlaşılmasında önemli olabilir. Yaygın olarak kabul edi-

len 

parazitlerin 

konaklar 

için 

zararlı 

olduğudur. 

Acanthocephala’lar  konakları  için  zararlı  olmasına  rağmen 

erişkin  helmintin  parazit  olarak  oluşturduğu  olumsuz  etki  ko-

nak içerisinde kurşunun hepato-intestinal çemberdeki miktarı-

nı  azaltması  ve  böylece  kurşun  emilimini  düşürmesindeki 

etkisi  sebebiyle  göz  ardı  edilebilir.  P.laevis’in  kurşunu  kendi 

vücudu  içinde  biriktirmesi  konak  için  oldukça  yararlı  olup 

böylelikle  parazit  ve  parazitizm  tanımını  kısmen  değiştirecek 

ilginç bir fenomen ortaya çıkmaktadır. 

KAYNAKLAR 

1. 

Barus V, Tenora F, Krackmar S, 2000. Heavy metal (Pb, Cd) 

concentrations  in  adult  tapeworms  (Cestoda)  parasitizing  birds. 

Helminthologia, 37: 131-136. 

2. 

Barus V, Tenora F, Krackmar S, Prokes M, 2001. Accumula-

tion  of  heavy  metals  in  the  Ligula  intestinalis  plerocercoids 

(Pseudophyllidea) of different age. Helminthologia, 38: 29-33. 

3. 

Faulkner  BC,  Lochmiller  RL,  2000.  Ecotoxicity  revealed  in 

parasite  communities  of  Sigmodon  hispidus  in  terrestrial  envi-

ronments  contaminated  with  petrochemicals.  Environ  Pollut, 

110: 135-145. 

4. 

Kayhan FE, 2006. Su ürünlerinde kadmiyumun biyobirikimi ve 

toksisitesi. E.Ü. Su Ürün Derg, 23: 215-220 

5. 

Kayhan  FE,  Balkıs  N,  Aksu  A,  2006.  İstanbul  balık  halinden 

alınan  Akdeniz  midyelerinde (Mytilus galloprovincialis) arsenik 

düzeyleri. Ekoloji, 61, 1-5.  

6. 

Khan, RA, Kiceniuk J, 1983. Effects of crude oils on the gastroin-

testinal parasites of two species of fish. J Wildlife Dis, 19: 253-258. 

7. 

Khan  RA,  Kiceniuk  J,  1988.  Effects  of  petroleum  aromatic 

hydrocarbons  on  monogeids  parasitizing  Atlantic  cod,  Gadus 

morhua L. Bull Environ Cont Toxicol., 41: 94-100. 

8. 

Lafferty KD, 1997. Environmental parasitology: what can para-

sites tell us about human impacts on the environment? Parasitol 

Today, 13: 251-255. 

9. 

Poulin  R,  1992.  Toxic  pollution  and  parasitism  in  freshwater 

fish. Parasitol Today, 8: 58-61. 

10.  Özkurt  Borazan  G,  2006.  Balıklarda  deniz  kirliliğinin  biyobe-

lirteçleri. Türk Vet Hek Bir Derg, 1-2: 71-76. 

11.  Scheef  G,  Sures  B,  Taraschewski,  H.,  2000.  Cadmium  accu-

mulation  in  Moniliformis  moniliformis  (Acanthocaphala)  from 

experimentally infected rats. Parasitol Res, 86: 688-691. 

12.  Skinner, RH, 1982. The interrelation of water quality, gill para-

sites,  and  gill  pathology  in  some  fishes  from  South  Biscayne 

Bay, Florida. Fish Bull, 80: 269-180. 

13.  Sures  B.  2001.  The  use  of  fish  parasites  as  bioindicators  of 

heavy  metals  in  aquatic  ecosystems:  a  review.  Aquat  Ecol,  35: 

245-255. 

14.  Sures B, Siddall R, 1999. Pomphorhynchus laevis: the intestinal 

Acanthocaphalan as a lead sink for its fish host, chub (Leuciscus 

cephalus). Exp.Parasitol, 93: 66-72. 

15.  Sures B, Siddall R, 2000. Comparison between lead accumulation 

of  Pomphorhynchus  laevis  (Palaeacanthocephala)  in  the  intestine 

of  chub  (Leuciscus  cephalus)  and  in  the  body  cavity  of  goldfish 

(Carassius auratus auratus). Int J Parasitol, 31: 669-673. 

16.  Sures  B,  Taraschewski  H,  1995.  Cadmium  concentration  in 

two adult Acanthocephalans, Pomphorhynchus laevis and Acan-

thocephalus  lucii,  as  compared  with  their  fish  hosts  and  cad-

mium and lead levels in larvae of A.lucii as compared with their 

crustean host. Parasitol Res, 81: 494-497. 

17.  Sures B, Franken M, Taraschewski H, 2000a. Element concentra-

tions  in  the  archiacanthocephalan  Macracanthorhynchus  hirudina-

ceus  compared  with  those  in  the  porcine  definitive  host  from  a 

slaughterhouse in La Paz, Bolivia. Int J Parasitol, 30: 1071-1076. 

18.  Sures B, Jurges J, Taraschewski H, 1998. Relative concentra-

tions of  heavy  metals in the parasites  Ascaris suum (Nematoda) 

and  Fasciola  hepatica  (Digenea)  and  their  respective  porcine 

and bovine definitive hosts. Int J Parasitol, 28: 1173-1178. 

19.  Sures  B,  Jurges  G,  Taraschewski  H,  2000b.  Accumulation  and 

distribution  of  lead  in  the  archiacanthocephalan  Moniliformis  monili-

formis from experimentally infected rats. Parasitology, 121: 427-433. 

20.  Sures B, Siddall R, Taraschewski H, 1999. Parasites as accumulation 

indicators of heavy metal pollution. Parasitol Today, 15: 16-21. 

21.  Sures  B,  Taraschewski  H,  Jackwerth  E,  1994a.  Lead  content 

of  Paratenuisentis  ambiguous  (Acanthocephala),  Anguilicola 

crassus (Nematodes) and their host Anguilla anguilla. Dis Aquat 

Org, 19: 105-107. 

22.  Sures B, Taraschewski H, Jackwerth E, 1994b. Lead accumulation 

in Pomphorhynchus laevis and its hosts. J Parasitol, 80: 355-357. 

23.  Sures B, Taraschewski H, Rokicki J, 1997. Lead and cadmium 

content  of  two  cestodes,  Monobothrium  wagenery  and  Bothrio-

cephalus scorpii, and their fish hosts. Parasitol Res, 83: 618-623. 

24.  Sures B, Steiner W, Rydlo M, Taraschewski H, 1999. Concen-

trations  on  17  elements  in  the  zebra  mussel  (Dreissena polymor-

pha), in different tissues  of  perch (Perca fluviatilis), and in perch 

intestinal parasites (Acantocephalus lucii) from the subalpine lake 

Mondsee, Austria. Environ Toxicol Chem, 18: 2574-2579. 

25.  Tekin-Ozcan  S,  Kır  I.  2005.  Comparative  study  on  accumula-

tion of heavy metals in different organs of tench (Tinca tinca L, 

1758)  and  plerocercoids  of  its  endoparasite  Ligula  intestinalis. 

Parasitol Res, 97: 156-159.  

26.  Tekin-Ozcan  S,  Kır  I.  2007.  Accumulation  of  some  heavy 

metals  in  Raphidascaris  acus  (Bloch,  1779)  and  its  host  (Esox 

lucius L., 1758). Türkiye Parazitol Derg, 31: 327-329. 

27.  Zimmermann S, Sures B, Taraschewski H, 1999. Experiman-

tal  studies  on  lead  accumulation  in  the  eel-specific  endopara-

sites,  Anguilicolla  crassus  (Nematoda)  and  Paratenuisentis  am-

biguous (Acanthocephala) as compared with their host, Anguilla 

anguilla. Arch Environ Contam Toxicol, 37: 190-195.