Organisms as Persisters

8
Holobionts and Their Implications
I have shown that two ostensibly marginal cases, the Portuguese Man O’ War and the honey
bee colony, satisfy the criteria for organismality set out in my analysis. However, a critic of
my position might justifiably assert that these two examples might just as well be considered
biological individuals, and therefore that the utility of the organism concept has not yet been
demonstrated. It is therefore important to locate an example of a biological system that is not
an individual, in the technical sense, but which is nonetheless an organism. One such example
is the holobiont.
As I have mentioned above, the term “holobiont” was introduced by Margulis (1991) to de-
note the symbiotic associations between individuals of different taxa over significant segments
of their life cycles. These consist of a macrobiotic “host” and the many taxa of microbes that
live in and on it. Corresponding to the holobiont is the hologenome—the combined genomes
of the macrobiotic “host” and its various symbionts. So, “complex multicellular eukaryotes are

open access - ptpbio.org

---

smith: organisms as persisters
11
not and have never been autonomous organisms, but rather are biological units organized from
numerous microbial symbionts and their genomes” (Bordenstein and Theis 2015). In light of
this, there is something odd about referring to holobionts as associations of a host and its sym-
bionts, because there are no symbiont-free hosts. The symbiont populations do not just come
along for the ride. They are vital for the persistence of the system, and are increasingly shown to
have significant effects on the macrobial phenotype (e.g., Leitão-Gonçalves et al. 2017). That
is to say, for any multicellular system that persists, it does so, in part, because of its holobiotic
structure. What symbionts are nested in the association, how the symbionts interact with other
symbionts and with their host systems, are all key.
The existence of holobiotic systems suggests that organismality and individuality come apart.
Recall that on the standard view of individuality, a biological item is an individual if it is apt for
selection. Selection requires reproduction with fidelity, but “holobionts … exhibit determinate
lineages among their parts (the analog of gene lineages in prokaryotes), but no determinate
lineages among the collectives (no analog of cell lineages in prokaryotes)” (Booth 2014, 668).
Consequently, the hologenome is not apt for selection.
5
As Douglas and Werren (2015) put
the point,
A host plus its microbiome is more effectively viewed as an ecological community
of organisms that encompasses a broad range of interactions (parasitic to mutual-
istic), patterns of transmission (horizontal to vertical), and levels of fidelity among
partners. The hologenome requires high partner fidelity if it is to evolve as a unit.
However, even when this is achieved by particular host-microbe pairs, it is unlikely
to hold for the entire host microbiome, and therefore the community is unlikely to
evolve as a hologenome. (1)
Douglas and Werren’s skepticism about the conceptual utility of the holobiont concept is pred-
icated on their claim that holobionts are not selectable entities. In other words, these authors
implicitly deny that holobionts are biological individuals. Advocates of the holobiont concept
have resisted this criticism. Doolittle and Booth (2017) summarize their response as follows:
Backers of more inclusive holobiont/hologenome thinking … argue that the idea
of holobionts as units of selection was never the sole focus of their theoretical ex-
plorations [and] holobionts and hologenomes” are “not restricted to one special
process but constitute a wider vocabulary and framework for host biology in light
of the microbiome” (Theis et al. 2016, 1). This framework allows that “hologe-
nomic variation may arise not only by mutation and recombination in the host and
microbiome but also by acquisition of new microbial strains from the environment,
a change in microbial abundance, and horizontal transfer among microbes” (Theis
et al. 2016, 2). Such variability notwithstanding, these authors insist that “one can
look at holobionts and hologenomes as incontrovertible realities of nature.” (Theis
et al. 2016, 2)
To this, Doolittle and Booth respond that “it is arguably the case that forgoing any requirement
for holobionts to be units of selection and/or to reproduce collectively, is, for all intents and
purposes, throwing out the baby with the bathwater” (10).
Doolittle and Booth have good intentions; they want to salvage the holobiont concept. But
their preferred avenue for doing so is to argue that, despite appearances, holobionts are biological
5
But see the response by Doolittle and Booth (2017) who argue that it is the functions performed by
microbiotic symbionts are apt for selection.

open access - ptpbio.org

---

smith: organisms as persisters
12
individuals, by suggesting that the functions performed by microbiotic symbionts are apt for
selection.
This approach is too restrictive. Indeed, I agree with Theis that “one can look at holobionts
and hologenomes as incontrovertible realities of nature” (Theis et al. 2016, 2), the sort of realities
that need not be biological individuals. Douglas and Werren are committed to the view that
for a biological system to count as an entity it must be a biological individual, and for it to be a
biological individual it must be a unit of selection. But on my account, biological systems need
not be individuals in order to be biological entities. That is, systems can be entities by being
individuals, but they can also be entities by being organisms.
The analysis of organismality that I have presented in this paper shows that one can grant
that holobionts are not biological individuals while also granting that they—as functionally dif-
ferentiated and integrated persisters—are organisms. The claim that holobionts are “incontro-
vertible realities of nature” that are not units of selection is just the claim that they are organisms
but not biological individuals, and if we grant that organismality is a scientifically respectable
biological rank that is orthogonal to individuality this does not amount to throwing the baby out
with the bathwater. Furthermore, in light of the constitutively embedded character of organisms,
which implies that there is no precise line of demarcation between organisms and environments,
viewing holobionts as ecological communities of organisms does not rule out viewing them as
organisms. Recognizing that organisms are not free-floating and accepting the view that they