Plum and posner’s diagnosis of stupor and coma fourth Edition series editor sid Gilman, md, frcp

induces only tonic deviation (there is no lit-

tle or no corrective nystagmus), so the eyes

deviate toward the ear that is irrigated. The

presence of typical vestibular nystagmus in a

patient who is unresponsive indicates a psy-

chogenic cause of unresponsiveness (i.e., the

patient is actually awake). The absence of a

response to caloric stimulation does not always

imply brainstem dysfunction. Bilateral vestib-

ular failure occurs with phenytoin or tricyclic

antidepressant toxicity. Aminoglycoside vestib-

ular toxicity may obliterate the vestibular re-

sponse, but oculocephalic responses may per-

sist, the neck muscles supplying the afferent

information.

112

On the other hand, because the oculomotor

pathways are spatially so close to those in-

volved in producing wakefulness, it is rare for a

patient to have acute damage to the oculo-

motor control system without a change in con-

sciousness.

Patient 2–1

A 56-year-old man with a 20-year history of poorly

controlled hypertension came to the emergency

department with a complaint of sudden onset of

severe dizziness. On examination, he was fully

awake and conversant. Pupils were 2.5 mm and

constricted to 2.0 mm with light in either eye. The

patient could not follow a moving light to either

side or up or down. Hearing was intact, as were

facial, oropharyngeal, and tongue motor and sen-

sory responses. Motor and sensory examination

was also normal, tendon reflexes were symmetric,

and toes were downgoing.

The patient was sent for computed tomography

(CT) scan, which showed a hemorrhage into the

periventricular gray matter in the floor of the fourth

ventricle at a pontine level, which tracked rostrally

into the midbrain. During the CT scan the patient

lapsed into coma. At that point, the pupils were

pinpoint and the patient was unresponsive with

flaccid limbs. He subsequently died, but autopsy

was not permitted.

Comment. The sudden onset of bilateral im-

pairment of eye movements on the background of

clear consciousness is rare, and raised the possi-

bility of a brainstem injury even without uncon-

sciousness. Although the CT scan demonstrated a

focal hemorrhage selectively destroying the ab-

ducens nuclei and medial longitudinal fasciculi,

the proximity of these structures to the ascending

arousal system was demonstrated by the loss of

consciousness over the next few minutes.

Finally, if there has been head trauma, one

or more eye muscles may become trapped

by a blowout fracture of the orbit. It is im-

portant to distinguish this cause of abnor-

mal eye movements from damage to neural

structures, either peripherally or centrally.

This is generally done by an ophthalmologist,

who applies topical anesthetics to the globe

and uses a fine, toothed forceps to tug on the

sclera to attempt to move the globe (forced

duction). Inability to move the globe through

a full range of movements may indicate a

trapped muscle and requires evaluation for

orbital fracture.

Interpretation of Abnormal

Ocular Movements

A wide range of eye movements may be seen,

both at rest and during vestibular stimulation.

Each presents clues about the nature of the

insult that is causing the impairment of con-

sciousness.

68

Plum and Posner’s Diagnosis of Stupor and Coma

RESTING AND SPONTANEOUS

EYE MOVEMENTS

A great deal of information may be gained by

carefully noting the position of the eyes and

any movements that occur without stimulation.

Table 2–3 lists some of the spontaneous eye

movements that may be observed in uncon-

scious patients. Detailed descriptions are given

in the paragraphs below. Most individuals have

a mild degree of exophoria when drowsy and

not maintaining active fixation. However, other

individuals have varying types of strabismus,

which may worsen as they become less re-

sponsive and no longer attempt to maintain

conjugate gaze. Hence, it is very difficult to

determine the meaning of dysconjugate gaze

in a stuporous or comatose patient if nothing

is known about the presence of baseline stra-

bismus.

On the other hand, certain types of dyscon-

jugate eye movements raise suspicion of brain-

stem injury that may require further exami-

nation for confirmation. For example, injury

to the oculomotor nucleus or nerve produces

exodeviation of the involved eye. Unilateral

abducens injury causes the involved eye to

deviate inward. In skew deviation,

114

in which

one eye is deviated upward and the other

downward, there typically is an injury to the

brainstem (see below).

CONJUGATE LATERAL DEVIATION

OF THE EYES

This is typically seen with destructive or irri-

tative lesions, as compressive or metabolic dis-

orders generally do not affect the supranuclear

ocular motor pathways asymmetrically. A de-

structive lesion involving the frontal eye fields

causes the eyes to deviate toward the side of

the lesion (away from the side of the associ-

ated hemiparesis). This typically lasts for a few

days after the onset of the lesion. An irritative

lesion may cause deviation of the eyes away

from the side of the lesion. These eye move-

ments represent seizure activity, and often

there is some evidence of quick, nystagmoid

jerks toward the side of eye deviation indica-

tive of continuing seizure activity. If seizure

activity abates, there may be a Todd’s paralysis

of gaze for several hours, causing lateral gaze

deviation toward the side of the affected cor-

tex (i.e., opposite to the direction caused by

the seizures). Hemorrhage into the thalamus

may also produce ‘‘wrong-way eyes,’’ which

deviate away from the side of the lesion.

115,116

Table 2–3 Spontaneous Eye Movements Occurring in Unconscious Patients

Term

Description

Significance

Ocular bobbing

Rapid, conjugate, downward movement;

slow return to primary position

Pontine strokes; other structural,

metabolic, or toxic disorders

Ocular dipping

or inverse ocular

bobbing

Slow downward movement;

rapid return to primary position

Unreliable for localization; follows

hypoxic-ischemic insult

or metabolic disorder

Reverse ocular

bobbing

Rapid upward movement;

slow return to primary position

Unreliable for localization; may

occur with metabolic disorders

Reverse ocular dipping

or converse bobbing

Slow upward movement;

rapid return to primary position

Unreliable for localization; pontine

infarction and with AIDS

Ping-pong gaze

Horizontal conjugate deviation of the

eyes, alternating every few seconds

Bilateral cerebral hemispheric

dysfunction; toxic ingestion

Periodic alternating

gaze deviation

Horizontal conjugate deviation of the

eyes, alternating every 2 minutes

Hepatic encephalopathy; disorders

causing periodic alternating

nystagmus and unconsciousness

or vegetative state

Vertical ‘‘myoclonus’’

Vertical pendular oscillations (2–3 Hz)

Pontine strokes

Monocular

movements

Small, intermittent, rapid monocular

horizontal, vertical, or torsional

movements

Pontine or midbrain destructive

lesions, perhaps with coexistent

seizures

From Leigh and Zee,

93

with permission.

Examination of the Comatose Patient

69

This may be due to interruption of descending

corticobulbar pathways for gaze control, which

pass through the thalamic internal medullary

lamina, rather than the internal capsule. Dam-

age to the lateral pons, on the other hand, may

cause loss of eye movements toward that side

(gaze palsy, Figure 2–9). The lateral gaze devi-

ation in such patients cannot be overcome by

vestibular stimulation, whereas vigorous ocu-

locephalic or caloric stimulation usually over-

comes lateral gaze deviation due to a cortical

gaze paresis.

CONJUGATE VERTICAL DEVIATION

OF THE EYES

Pressure on the tectal plate, such as occurs with

a pineal mass or sometimes with a thalamic hem-

orrhage, may cause conjugate downward devi-

ation of the eyes.

117,118

Oculogyric crises may

cause conjugate upward deviation. The classical

cause of oculogyric crises was postencephalitic

parkinsonism.

119

Few of these patients still

survive, but a similar condition is frequently

seen with dystonic crises in patients exposed to

neuroleptics

120

and occasionally in patients with

acute bilateral injury of the basal ganglia.

NONCONJUGATE EYE DEVIATION

Whereas nonconjugate eye position may be

due to an old baseline strabismus, failure of

one eye to follow its mate during spontaneous

or evoked eye movements is typically highly

informative. Absence of abduction of a single

eye suggests injury to the abducens nerve ei-

ther within the brainstem or along its course to

the orbit. However, either increased intracra-

nial pressure or decreased pressure, as occurs

with cerebral spinal fluid leaks,

121

can cause

either a unilateral or bilateral abducens palsy,

so the presence of an isolated abducens palsy

may be misleading. Isolated loss of adduction

of the eye contralateral to the head movement

implies an injury to the medial longitudinal

fasciculus (i.e., near the midline tegmentum)

on that side between the abducens and ocu-

lomotor nuclei (Figure 2–9). Bilateral lesions of

the medial longitudinal fasciculus impair ad-

duction of both eyes as well as vertical oculo-

cephalic and vestibulo-ocular eye movements,

a condition that is distinguished from bilateral

oculomotor nucleus or nerve injury in the co-

matose patient by preservation of the pupil-

lary light responses. (Voluntary vergence and

vertical eye movements remain intact, but re-

quire wakeful cooperation.)

Combined loss of adduction and vertical

movements in one eye indicates an oculomotor

nerve impairment. Typically, there may also be

severe ptosis on that side (so that if the patient

is awake, he or she may not be aware of dip-

lopia). In rare cases with a lesion of the ocu-

lomotor nucleus, the weakness of the superior

rectus will be on the side opposite the other

third nerve muscles (as these fibers are crossed)

and ptosis will be bilateral (but not very severe).

Occasionally, oculomotor palsy may spare the

pupillary fibers. This occurs most often when

the paresis is due to ischemia of the oculomotor

nerve (the smaller pupilloconstrictor fibers are

more resistant to ischemia), such as in diabetic

occlusion of the vasa nervorum. Such patients

are also typically awake and alert, whereas third

nerve paresis due to brainstem injury or com-

pression of the oculomotor nerve by uncal her-

niation results in impairment of consciousness

and early pupillodilation.

Trochlear nerve impairment causes a hy-

peropia of the involved eye, often with some

exodeviation. If awake, the patient typically

attempts to compensate by tilting the head

toward that shoulder. Because the trochlear

nerve is crossed, a trochlear palsy in a coma-

tose patient suggests damage to the trochlear

nucleus on the opposite side of the brainstem.

SKEW DEVIATION

Skew deviation refers to vertical dysconjugate

gaze, with one eye displaced downward com-

pared to the other. In some cases, the eye that

is elevated may alternate from side to side de-

pending on whether the patient is looking to

the left or the right.

95,122

Skew deviation is due

either to a lesion in the lateral rostral medulla

or lower pons, vestibular system, or vestibulo-

cerebellum on the side of the inferior eye, or in

the MLF on the side of the superior eye.

123–125

ROVING EYE MOVEMENTS

These are slow, random deviations of eye po-

sition that are similar to the eye movements

seen in normal individuals during light sleep.

As in sleeping individuals who typically have

some degree of exophoria, the eye positions

may not be quite conjugate, but the ocular

70

Plum and Posner’s Diagnosis of Stupor and Coma

excursions should be conjugate. Most roving

eye movements are predominantly horizontal,

although some vertical movements may also

occur. Most patients with roving eye move-

ments have a metabolic encephalopathy, and

oculocephalic and caloric vestibulo-ocular re-

sponses are typically preserved or even hyper-

active. The roving eye movements may disap-

pear as the coma deepens, although they may

persist in quite severe hepatic coma. Roving

eye movements cannot be duplicated by pa-

tients who are awake, and hence their presence

indicates that unresponsiveness is not psycho-

genic. A variant of roving eye movements is

periodic alternating or ‘‘ping-pong’’ gaze,

126

in which repetitive, rhythmic, and conjugate

horizontal eye movements occur in a comatose

or stuporous patient. The eyes move conju-

gately to the extremes of gaze, hold the posi-

tion for 2 to 3 seconds, and then rotate back

again. The episodic movements of the eyes

may continue uninterrupted for several hours

to days. Periodic alternating eye movements

have been reported in patients with a variety of

structural injuries to the brainstem or even

bilateral cerebral infarcts that leave the ocu-

lomotor system largely intact, but are most

common during metabolic encephalopathies.

NYSTAGMUS

Nystagmus refers to repetitive rapid (saccadic)

eye movements, often alternating with a slow

drift in the opposite direction. Spontaneous

nystagmus is uncommon in coma because the

quick, saccadic phase is generally a corrective

movement generated by the voluntary sac-

cade system when the visual image drifts from

the point of intended fixation. However, con-

tinuous seizure activity with versive eye move-

ments may give the appearance of nystagmus.

In addition, several unusual forms of nystag-

moid eye movement do occur in comatose

patients.

Retractory nystagmus consists of irregular

jerks of both globes back into the orbit,

sometimes occurring spontaneously but other

times on attempted upgaze. Electromyography

during retractory nystagmus shows that the

retractions consist of simultaneous contrac-

tions of all six extraocular muscles.

127

Retrac-

tory nystagmus is typically seen with dorsal mid-

brain compression or destructive lesions

117

and is thought to be due to impairment of

descending inputs that relax the opposing eye

muscles when a movement is made, so that all

six muscles contract when attempts are made

to activate any one of them.

Convergence nystagmus often accompanies

retractory nystagmus and also is typically seen

in patients with dorsal midbrain lesions.

128

The eyes diverge slowly, and this is followed by

a quick convergent jerk.

OCULAR BOBBING AND DIPPING

Fischer

129

first described movements in which

the eyes make a brisk, conjugate downward

movement, then ‘‘bob’’ back up more slowly to

primary position. The patients were comatose

and the movements were not affected by ca-

loric vestibular stimulation. The initially de-

scribed patients had caudal pontine injuries or

compression, although later reports described

similar eye movements in patients with ob-

structive hydrocephalus, uncal herniation, or

even metabolic encephalopathy. A variety of re-

lated eye movements have been described in-

cluding inverse bobbing (rapid elevation of

the eyes, with bobbing downward back to pri-

mary position) and both dipping (downward

slow movements with rapid and smooth re-

turn to primary position) and inverse dipping

(slow upward movements with rapid return

to primary position).

130,131

The implications of

these unusual eye movements are similar to

those of ocular bobbing: a lower brainstem in-

jury or compression of normal vestibulo-ocular

inputs.

Seesaw nystagmus describes a rapid, pen-

dular, disjunctive movement of the eyes in

which one eye rises and intorts while the other

descends and extorts.

132

This is followed by

reversal of the movements. It is most com-

monly seen during visual fixation in an awake

patient who has severe visual field defects or

impairment of visual acuity, and hence is not in

a coma. Seesaw nystagmus appears to be due

in most cases to lesions near the rostral end

of the periaqueductal gray matter, perhaps

involving the rostral interstitial nucleus of

Cajal.

133

It may occasionally be seen also in

comatose patients, sometimes accompanied by

ocular bobbing, and in such a setting may in-

dicate severe, diffuse brainstem damage.

134

Nystagmoid jerks of a single eye may occur in

a lateral, vertical, or rotational direction in pa-

tients with pontine injury. It may be associated

Examination of the Comatose Patient

71

with skew deviation and if bilateral, the eyes

may rotate in the opposite direction.

MOTOR RESPONSES

The motor examination in a stuporous or co-

matose patient is, of necessity, quite different

from the patient who is awake and cooperative.

Rather than testing power in specific muscles,

it is focused on assessing the overall respon-

siveness of the patient (as measured by motor

response), the motor tone, and reflexes, and

identifying abnormal motor patterns, such as

hemiplegia or abnormal posturing.

Motor Tone

Assessment of motor tone is of greatest value in

patients who are drowsy but responsive to

voice. It may be assessed by gently grasping

the patient’s hand as if you were shaking hands

and lifting the arm while intermittently turning

the wrist back and forth. Tone can also be as-

sessed in the neck by gently grasping the head

with two hands and moving it back and forth or

up and down, and in the lower extremities by

grasping each leg at the knee and gently lifting

it from the bed or shaking it from side to side.

Normal muscle tone provides mild resistance

that is constant or nearly so throughout the

movement arc and of similar intensity regard-

less of the initial position of the body part.

Spastic rigidity, on the other hand, increases

with more rapid movements and generally has

a clasp-knife quality or a spastic catch, so that

the movement is slowed to a near stop by the

resistance, at which point the resistance col-

lapses and the movement proceeds again. Par-

kinsonian rigidity remains equally intense de-

spite the movement of the examiner (lead-pipe

rigidity), but is usually diminished when the

patient is asleep or there is impairment of con-

sciousness. In contrast, during diffuse meta-

bolic encephalopathies, many otherwise nor-

mal patients develop paratonic rigidity, also

called gegenhalten. Paratonic rigidity is charac-

terized by irregular resistance to passive move-

ment that increases in intensity as the speed of

the movement increases, as if the patient were

willfully resisting the examiner. If the patient is

drowsy but responsive to voice, urging him or

her to ‘‘relax’’ may result in increased tone.

Paratonia is often seen in patients with demen-

tia and is normally found in infants between

the second and eighth weeks of life, suggest-

ing that it represents a state of disinhibition of

forebrain control as the level of consciousness

becomes depressed. As patients become more

deeply stuporous, muscle tone tends to de-

crease and these pathologic forms of rigidity are

less apparent.

Motor Reflexes

Muscle stretch reflexes (sometimes erroneously

referred to as ‘‘deep tendon reflexes’’) may be

brisk or hyperactive in patients who are drowsy

or confused and have increased motor tone.

As the level of consciousness becomes further

depressed, however, the muscle stretch re-

flexes tend to diminish in activity, until in pa-

tients who are deeply comatose they may be

unobtainable.

Cutaneous reflexes such as the abdominal or

cremasteric reflex typically become depressed

as the level of consciousness wanes. On the

other hand, in patients who are drowsy or

confused, some abnormal cutaneous reflexes

may be released. These may include extensor

plantar responses. If the extensor plantar re-

sponse is bilateral, this may signify nothing

more than a depressed level of consciousness,

but if it is asymmetric or unilateral, this implies

injury to the descending corticospinal tract.

Prefrontal cutaneous reflexes, sometimes

called ‘‘frontal release reflexes’’ or primitive

reflexes,

135

may also emerge in drowsy patients

with diffuse forebrain impairment. Rooting,

glabellar, snout, palmomental, and other re-

flexes are often seen in such patients. How-

ever, these responses become increasingly

common with advancing age in patients with-

out cognitive impairment, so they are of lim-

ited value in elderly individuals.

136

On the

other hand, the grasp reflex is generally seen

only in patients who have some degree of bi-